Indicadores entomológicos de triatomíneos no Estado do Rio Grande do Norte, Brasil

Márcio Adriano Fernandes Barreto Marília Abrantes Fernandes Cavalcanti Cléber de Mesquita Andrade Ellany Gurgel Cosme do Nascimento Wogelsanger Oliveira Pereira Sobre os autores

Resumo

Objetivou-se descrever os principais indicadores entomológicos relacionados aos triatomíneos na mesorregião Oeste do Rio Grande do Norte. Trata-se de estudo descritivo, transversal e retrospectivo, desenvolvido com base em análise histórica de informações sobre a captura de triatomíneos realizada pelo Programa de Controle de doença de Chagas, no período de 2008 a 2013. Foram capturadas cinco espécies, das quais se destacaram a Triatoma brasiliensis e a Triatoma pseudomaculata, pela ocupação do ambiente domiciliar e peridomiciliar, sequencialmente, e a Panstrongylus lutzi, pelo maior índice de infecção natural. Observou-se prevalência de ninfas dentre os exemplares capturados, maior densidade triatomínica no peridomicílio, índices de infestação, colonização e infecção natural de 5,6%, 49,6% e 0,8%, respectivamente, diferença significativa na distribuição de espécimes entre os municípios investigados e ausência de declínio dos índices de infestação e colonização entre os anos de 2009 e 2012. Os achados sugerem a necessidade de vigilância contínua, possibilitada pela associação entre as equipes de campo e as comunidades, com ênfase na proposta de educação em saúde para o reconhecimento e notificação dos triatomíneos pela população.

Doença de Chagas; Entomologia; Controle de vetores

Introdução

A doença de Chagas ainda representa um importante problema de saúde pública, dada a prevalência atual de infecção pelo Trypanosoma cruzi de aproximadamente 5,7 milhões de indivíduos na América Latina, com o maior número de infectados na Argentina, México e Brasil. Neste último, especificamente, estima-se que 1,2 milhão de pessoas sejam acometidas pela doença11. World Health Organization (WHO). Chagas disease in Latin America: an epidemiological update based on 2010 estimates. Weekly epidemiological record. 2015; 90(6):33-44..

A transmissão vetorial, a qual ocorre pela penetração de parasitos na corrente sanguínea através da porta de entrada criada na pele pela picada do inseto hematófago, ainda se apresenta como a mais importante via de infecção de humanos pelo T. cruzi11. World Health Organization (WHO). Chagas disease in Latin America: an epidemiological update based on 2010 estimates. Weekly epidemiological record. 2015; 90(6):33-44., sendo facilitada pela grande variedade de triatomíneos no Brasil, o qual abriga sessenta e duas espécies, das quais trinta estão no ambiente domiciliar e dez são consideradas epidemiologicamente importantes22. Gurgel-Gonçalves RC, Galvão C, Costa J, Peterson AT. Geographic distribution of Chagas disease vectors in Brazil based on ecological niche modeling. J Trop Med 2012; 2012:705326..

Em relação ao Nordeste brasileiro, o mesmo destaca-se quanto às taxas de dispersão, infestação domiciliar, colonização e infecção natural, antropofilia e número de capturas das espécies Triatoma brasiliensis, Triatoma pseudomaculata e Panstrongylus megistus. Além disso, as espécies Triatoma brasiliensis e Triatoma pseudomaculata encontram-se em todos os estados nordestinos, sendo uma preocupação devido a sua grande dispersão e difícil controle33. Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34..

No estado do Rio Grande do Norte, a primeira descrição científica de infecção pelo T. cruzi foi realizada em estudo de soroprevalência, o qual apontou 15,5% de positividade44. Lucena DT, Lima ET. Epidemiologia da doença de Chagas no Rio Grande do Norte, III - A infecção humana determinada pela reação de Guerreiro Machado. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais 1962; 15:361-366. e, apesar dos programas de controles vetoriais adotados a partir desta época, registra-se a presença de nove espécies de triatomíneos, dentre elas: Triatoma brasiliensis, Triatoma pseudomaculata, Panstrongylus megistus, Panstrongylus lutzi, Panstrongylus diasi, Rhodnius nasutus, Triatoma melanocephala, Triatoma petrochiae, Triatoma rubrofasciata33. Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34.. Dados recentes demonstraram a estimativa de soroprevalência do T. cruzi em 6,5% na população rural da mesorregião Oeste Potiguar sem, no entanto, haver descrição dos índices de infecção natural triatomínica, infestação e colonização domiciliar55. Brito CRN, Sampaio GHF, Câmara ACJ, Nunes DF, Azevedo PR, Chiari E, Galvão LMC. Seroepidemiology of Trypanosoma cruzi infection in the semiarid rural zone of the State of Rio Grande do Norte, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(3):346-352..

A partir do exposto, objetivou-se descrever as espécies capturadas no peridomicílio e intradomicílio, a ocorrência da infestação, a colonização doméstica e as taxas de infecção natural das diferentes espécies de triatomíneos para a compreensão dos desafios no controle da transmissão vetorial em área rural endêmica para infecção chagásica.

Métodos

Desenho do estudo

Trata-se de um estudo descritivo, transversal e retrospectivo, desenvolvido por meio de análise da série histórica de informações sobre a captura de triatomíneos fornecidas pelo Programa de Controle de Doença de Chagas (PCDCh), correspondentes ao período de 2008 a 2013.

Área do estudo

O Rio Grande do Norte situa-se na região Nordeste do Brasil, limitando-se, ao norte e ao leste com o Oceano Atlântico, ao sul com a Paraíba e ao oeste com o Ceará (Figura 1) e apresenta uma população de 3.168.027 habitantes66. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Cidades e Estados. Rio de Janeiro: IBGE; 2010.. O mesmo apresenta um dos índices mais baixos de desenvolvimento humano do Nordeste brasileiro, com vasta área ruralizada e alto índice de moradias humanas de baixa qualidade, as quais caracterizam-se como favoráveis para o abrigo de triatomíneos.

Figura 1
Mapa do Brasil demarcando o Estado do Rio Grande do Norte, a Mesorregião Oeste e os municípios avaliados.

A área deste estudo localiza-se à Oeste do estado e possui 448.904 habitantes, caracterizando-a como a segunda região mais populosa66. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Cidades e Estados. Rio de Janeiro: IBGE; 2010.. Apresenta predomínio do clima semiárido, baixo índice pluviométrico e a caatinga como principal vegetação. Apesar da atuação dos programas de habitação, ainda possui casas de taipa e de alvenaria sem reboco, além de peridomicílio com presença de criadouros de animais, amontoados de palhas, tijolos, telhas e madeiras, condições propícias para o aparecimento do vetor. Para o estudo, foram considerados 9 (nove) municípios da região que apresentam relevância epidemiológica frente à doença de Chagas, os quais incluem: Apodi, Campo Grande, Caraúbas, Felipe Guerra, Governador Dix-Sept Rosado, Janduís, Messias Targino, Mossoró e Upanema (Figura 1).

Indicadores entomológicos

Para a análise, foram considerados os seguintes indicadores entomológicos: número de triatomíneos capturados (machos, fêmeas, ninfas e infectados), número de triatomíneos encontrados no intradomicílio e no peridomicílio, densidade triatomínica intradomiciliar (número de triatomíneos capturados em intradomicílio/número de intradomicílios investigados); densidade triatomínica peridomiciliar (número de triatomíneos capturados em peridomicílio/ número de peridomicílios investigados); índice de colonização (número de domicílios com ninfas/ número total de domicílios com triatomíneos x 100), índice de infestação (número de domicílios infestados/número de domicílios investigados x 100) e índice de infecção natural (número de triatomíneos infectados/número de triatomíneos examinados x 100).

Captura de triatomíneos

As capturas dos triatomíneos no peridomicílio e intradomicílio se deram de forma ativa (captura manual), havendo sido realizadas pelos agentes de endemias dos municípios em visitas domiciliares programadas ou diretamente por moradores das residências estudadas.

No intradomicílio, foram verificadas todas as dependências das casas, além de quaisquer possibilidades de abrigo para os triatomíneos, como fendas, buracos, frestas no piso, paredes internas e externas, móveis e objetos. No ambiente peridomiciliar, a busca se deu em anexos de criação de animais (aves, ovinos, caprinos, suínos, bovinos e equinos), amontoados de madeira, tijolos, telhas, palhas e armazéns ou paióis.

Foram utilizadas pinças metálicas de tamanhos variados e lanternas para a inspeção de frestas e locais desprovidos de luminosidade que pudessem servir de abrigo para os triatomíneos, não sendo adotadas armadilhas. Todos os triatomíneos capturados foram colocados em frascos de polietileno com papel picado ou sanfonado e fechados com tampa perfurada para melhor preservação. Os frascos foram devidamente etiquetados, identificados e registrados em formulário do Programa de Controle da Doença de Chagas.

Taxonomia

Os registros de ocorrência das espécies de triatomíneos dos municípios investigados foram fornecidos pela Coordenação Regional do Controle de Doença de Chagas da II Regional de Saúde do Rio Grande do Norte.

Índices entomológicos: infecção natural,

infestação domiciliar e colonização

A pesquisa de infecção natural dos triatomíneos pelo T. cruzi foi realizada no Laboratório da II Regional, localizada no município de Mossoró (RN).

Adotou-se a técnica parasitológica direta pela compressão abdominal do inseto para coleta do material fecal em solução salina (NaCl 0,9%), o qual foi depositado em uma lâmina e examinado em microscópio óptico com o aumento de 400x. Nos casos de positividade, as lâminas foram coradas pela técnica de Giemsa e enviadas para confirmação no Laboratório Central, em Natal (RN). O índice de infecção natural foi obtido a partir da razão entre o número de triatomíneos infectados e o número de triatomíneos examinados.

Análise dos dados

Apropriou-se de estatística descritiva para obtenção das frequências relativas e absolutas dos dados dos triatomíneos. Para verificar a associação entre a distribuição do número de triatomíneos capturados e as localidades do estudo, foi utilizado o teste de Kruskal Wallis. Em relação à identificação de diferença significativa dos índices entomológicos entre as localidades do estudo, foram utilizados os testes ANOVA e Tukey (múltiplas comparações). O teste T Student foi selecionado para observar a diferença de médias entre o índice de infestação intradomiciliar e o índice de infestação peridomiciliar no período do estudo. O teste de regressão linear simples foi realizado para verificar a correlação entre os índices entomológicos e os anos do estudo.

As análises foram realizadas através do programa Statistical Package for the Social Sciences (SPSS), versão 20 (Chicago, IL, USA) e foi estabelecido um nível de significância de 5%.

Resultados

De acordo com relatório fornecido pelo Programa de Controle de Doença de Chagas, foram capturados 5.370 triatomíneos, dos quais 50,6% (2.662/5.370) encontravam-se na forma de ninfas e 75,5% (4.053/5.370) ocupavam o ambiente peridomiciliar (Tabela 1), de maneira que detectou-se relevância estatística entre as densidades intradomiciliar e peridomiciliar, sobressaindo-se esta última.

Tabela 1
Triatomíneos sinantrópicos capturados e positivos para Trypanosoma cruzi correspondentes à Mesorregião Oeste (RN), Brasil, no período de 2008 a 2013.

A densidade triatomínica domiciliar geral foi de 0,11. Detectou-se diferença estatística (p < 0,05) entre o número de triatomíneos capturados e as localidades incluídas no estudo, sendo observado maior quantidade de exemplares na zona rural do município de Apodi.

As espécies capturadas foram: Triatoma brasiliensis, representando 56,9% (3.053/5.370), Triatoma pseudomaculata, com percentual de 41,8% (2.247/5.370), Panstrongylus lutzi, correspondente a 0,7% (35/5.370), Rhodnius nasutus, com 0,5% do total (25/5.370) e Panstrongylus megistus, indicado por 0,2% (10/5.370) (Tabela 1).

As espécies que apresentaram maiores densidades triatomínicas corresponderam a T. brasiliensis e a T. pseudomaculata (Tabela 2).

Tabela 2
Valores das densidades triatomínicas intra e peridomiciliar e índice de infecção natural por espécie capturada, relativos aos municípios da Mesorregião Oeste (RN), Brasil, no período de 2008 a 2013.

O índice de infecção natural geral dentre os triatomíneos foi de 0,8%. Dentre as espécies infectadas encontradas em intradomicílio, destacaram-se a T. brasiliensis e a T. pseudomaculata, com 9 e 7 exemplares contaminados, respectivamente (Tabela 1). Embora a P. lutzi tenha representado menor concentração de triatomíneos, foi responsável pelo maior índice de infecção natural dentre os triatomíneos capturados (Tabela 2).

Das 47.095 residências investigadas, 5,6% (2.630/47.095) apresentaram triatomíneos, traduzindo o índice de infestação domiciliar geral. A distribuição dos domicílios infestados entre as localidades estudadas apresentou significância estatística (p < 0,05), destacando-se o município de Campo Grande com o maior índice de infestação visualizado no período de análise, relativo a 47,7% no ano de 2012 (Tabela 3).

Tabela 3
Índices entomológicos dos triatomíneos nos municípios da Mesorregião Oeste (RN), Brasil, no período de 2008 a 2013.

O índice de colonização geral correspondeu a 49,6%, de maneira que 17,3% (472/2.727) das ninfas foram localizadas no espaço intradomiciliar. Considerando as espécies capturadas no intradomicílio, 71,3% (938/1.317) pertenciam a T. brasiliensis. Da espécie T. pseudomaculata, 85,4% (1.919/2.247) encontrava-se no peridomicílio (Tabela 1). Comparando-se o coeficiente de colonização entre as localidades consideradas no estudo, observou-se diferença significativa (p < 0,05), sublinhando o município de Caraúbas, com 100% de domiciliação em 2013 (Tabela 3).

Todos os municípios do estudo apresentaram espécimes contaminadas no período analisado (Tabela 3).

A distribuição dos índices de colonização e de infestação domiciliar demonstra a progressão destes valores entre os anos de 2009 a 2012, denotando a descontinuidade no controle dos indicadores entomológicos ao longo do período analisado. Houve diferença estatística (p < 0,05) entre os índices de infestação intradomiciliar e peridomiciliar ao longo do período analisado, de forma que o peridomicílio apresentou índice de infestação maior em todos os anos do estudo (Gráfico 1).

Gráfico 1
Distribuição dos índices entomológicos da Mesorregião Oeste (RN), Brasil, no período de 2008 a 2013.

Discussão

Decorridas mais de quatro décadas de combate à transmissão da doença de Chagas por via vetorial no Brasil, o cenário investigado ainda apresenta ampla distribuição de triatomíneos, estando entre as regiões originalmente de risco para a transmissão vetorial, ao lado dos estados de Alagoas, Bahia, Distrito Federal, Goiás, entre outros, condição explicada pelo número de espécies autóctones e potencialmente vetoras77. Brasil. Secretaria de Vigilância em Saúde do Ministério da Saúde. Consenso Brasileiro em Doença de Chagas. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2005; 38(Supl. 3):29., como a T. brasiliensis44. Lucena DT, Lima ET. Epidemiologia da doença de Chagas no Rio Grande do Norte, III - A infecção humana determinada pela reação de Guerreiro Machado. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais 1962; 15:361-366.

5. Brito CRN, Sampaio GHF, Câmara ACJ, Nunes DF, Azevedo PR, Chiari E, Galvão LMC. Seroepidemiology of Trypanosoma cruzi infection in the semiarid rural zone of the State of Rio Grande do Norte, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(3):346-352.

6. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Cidades e Estados. Rio de Janeiro: IBGE; 2010.

7. Brasil. Secretaria de Vigilância em Saúde do Ministério da Saúde. Consenso Brasileiro em Doença de Chagas. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2005; 38(Supl. 3):29.
-88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147. e a T. pseudomaculata99. Costa J, Almeida CE, Dotson EM, Lins A, Vinhaes M, Silveira AC, Beard CB. The epidemiologic importance of Triatoma brasiliensis as a Chagas disease vector in Brazil: a revision of domiciliary captures during 1993-1999. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2003; 98(4):443-449., e o surgimento de “novas espécies”, como a P. lutzi1010. Sherlock IA, Guitton N. Fauna Triatominae do Estado da Bahia Brasil III: notas sobre ecótopos silvestres e o gênero Psammolestes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 1974; 72(1-2):91-101., todas encontradas no campo deste estudo.

A prevalência de ninfas dentre os exemplares capturados na região é característica da ação adaptativa dos triatomíneos ao ecótopo artificial, consolidado no processo de domiciliação1111. Villela MM, Souza JB, Mello VP, Azeredo BVM, Dias, JCP. Vigilância entomológica da doença de Chagas na região centro-oeste de Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2000 e 2003. Cad Saude Publica 2005; 21(3):878-886.,1212. Brasil. Ministério da Saúde (MS). Manual de Normas Técnicas da Campanha de Controle da Doença de Chagas. Brasília: MS; 1980., o qual não demonstrou declínio na maioria dos anos considerados, podendo estar relacionado à invasão deste ambiente por fêmeas em período fértil1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240..

A maior concentração de triatomíneos no espaço extradomiciliar, reafirmada pela diferença significativa entre as médias das densidades intradomiciliar e peridomiciliar, também foi um achado denotado em outros estudos1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240., podendo ser explicada pelo enfoque em medidas de combate aos vetores domiciliados1414. Silva RA, Bonifácio PR, Wanderley DMV. Doença de Chagas no Estado de São Paulo: comparação entre pesquisa ativa de triatomíneos em domicílio e notificação de sua presença pela população em área sob vigilância entomológica. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1999; 32(6):653-659. e pelas condições apropriadas para a aglomeração de colônias no peridomicílio promovidas pelo descuido quanto à limpeza dos anexos domiciliares1515. Dias JCP. Problemas e possibilidades de participação comunitária no controle das grandes endemias. Cad Saude Publica 1999; 14(Supl. 2):19-37.. Além disso, a ocupação deste espaço pode funcionar como um mecanismo de defesa dos triatomíneos em resposta à redução das espécies nas residências mediante controle químico, os quais compõem resíduos no peridomicílio, local onde os inseticidas não atuam de maneira satisfatória1515. Dias JCP. Problemas e possibilidades de participação comunitária no controle das grandes endemias. Cad Saude Publica 1999; 14(Supl. 2):19-37.

16. Dias JCP, Diotaiuti LG. IWHO/TDR Technical report n. 811: small correction, proposal. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(6):582-583.
-1717. Brasil. Guia de Vigilância epidemiológica. Brasília: Ministério da Saúde; 2002. em decorrência dos efeitos das variações climáticas, da incidência direta dos raios solares e das chuvas1818. Oliveira Filho AM. New alternatives for the control of triatomines in peridomestic buildings. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1989; 22(Supl. 2):53-57..

A ocupação do ambiente domiciliar, ainda que tenha demonstrado menor representatividade frente ao quantitativo de exemplares detectados, não deve ser ignorada, indicando a necessidade de vigilância rotineira nas residências de localidades com alta carga de triatomíneos no peridomicílio1414. Silva RA, Bonifácio PR, Wanderley DMV. Doença de Chagas no Estado de São Paulo: comparação entre pesquisa ativa de triatomíneos em domicílio e notificação de sua presença pela população em área sob vigilância entomológica. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1999; 32(6):653-659.. Estudos sinalizam os riscos de transferência dos insetos do espaço extradomiciliar para o interior das residências, relacionados aos hábitos dos indivíduos transportarem para o domicílio e seus arredores madeira e seus próprios pertences do ambiente silvestre, a qual pode conter triatomíneos, especialmente nas formas mais jovens, podendo provocar a dispersão passiva dos vetores1919. Freitas SPC, Freitas ALC, Prazeres SM, Gonçalves TCM. Influência de hábitos antrópicos na dispersão de Triatoma pseudomaculata Corrêa & Espínola, 1964 através de Mimosa tenuiflora (Willdenow) (Mimosaceae) no Estado do Ceará, Brasil. Cad Saude Publica 2004; 20(20):333-336.. Ademais, as possibilidades de transmissão remontam também ao desenvolvimento de atividades como a pecuária e o processo de apropriação do ambiente natural de maneira desregrada, seguido por alterações bruscas na vegetação e pela redução dos animais silvestres2020. Fernandes AJ, Diotaiuti L, Dias JCP, Romanha AJ, Chiari E. Inter-relações entre os ciclos de transmissão do Trypanosoma cruzi no município de Bambuí, Minas Gerais, Brasil. Cad Saude Publica 1994: 10(4):473-480..

A alta prevalência das espécies T. brasiliensis e da T. pseudomaculata55. Brito CRN, Sampaio GHF, Câmara ACJ, Nunes DF, Azevedo PR, Chiari E, Galvão LMC. Seroepidemiology of Trypanosoma cruzi infection in the semiarid rural zone of the State of Rio Grande do Norte, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(3):346-352. também foi um achado que se repetiu nos estados de Sergipe, Ceará33. Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34., Piauí2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.

22. Carvalho DM, Gomes WS. Distribuição de triatomíneos hemíptera, reduviidae, triatominae nos municípios da mesorregião sul do estado do Ceará, no período de 2010 a 2012. Cadernos ESP 2014; 8(2):30-37.

23. Silveira AC, Vinhaes M. Doença de Chagas: Aspectos epidemiológicos e de controle. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(Sup. 2):15-60.
-2424. Diotaiuti L, Faria Filho OF, Carneiro FCF, Dias JCP, Pires HHR, Schofield CJ. Aspectos operacionais do controle do Triatoma brasiliensis. Cad Saude Publica 2000; 16(Supl. 2):61-67. e Pernambuco2525. Silva MBA, Barreto AVMS, Silva HA, Galvão C, Rocha D, Jurberg J, Gurgel-Gonçalves R. Synanthropictriatomines (Hemiptera, Reduviidade) in the state of Pernambuco, Brazil: geographical distribution and natural Trypanosoma infection rates between 2006 and 2007. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45:60-65., confirmando o panorama geral da doença de Chagas no Nordeste, no que se refere à relação entre as espécies P. megistus e T. brasiliensis, tendo o P. megistus diminuído sua ocorrência em praticamente todo o Nordeste, sobressaindo-se como espécie principal a T. brasiliensis, seguida da T. pseudomaculata1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240..

Em quaisquer dos anos analisados, o estudo apresentou índices de infestação superiores aos da região Nordeste, em pesquisa realizada na década de 1990, semelhante ao do Ceará, nesta mesma década33. Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34., e inferior ao estado de São Paulo2626. Silva RA, Rodrigues VLCC, Carvalho ME, Pauliquévis-Júnior C. Programa de Controle da Doença de Chagas no Estado de São Paulo: persistência de alta infestação por triatomíneos em localidades na década de 1990. Cad Saude Publica 2003; 19(4):965-971., dado este que se reafirma na estagnação dos índices de colonização e infestação intradomiciliar e peridomiciliar ao longo dos anos tratados, com destaque para este último índice, superior à invasão do intradomicílio em todo o período analisado. Nesta perspectiva, a redução dos índices entomológicos relativos ao peridomicílio da região em estudo configura-se como um importante desafio, uma vez que a infestação do ambiente domiciliar não se deve à ineficácia na atuação do inseticida, mas a elementos como a modificação das áreas naturais, a utilização de material para construção de anexos advindo diretamente do espaço silvestre e sem nenhum tratamento específico quanto ao manuseio2525. Silva MBA, Barreto AVMS, Silva HA, Galvão C, Rocha D, Jurberg J, Gurgel-Gonçalves R. Synanthropictriatomines (Hemiptera, Reduviidade) in the state of Pernambuco, Brazil: geographical distribution and natural Trypanosoma infection rates between 2006 and 2007. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45:60-65. e à criação de animais2727. Walter A, Rego IP, Ferreira AJ, Rogier C. Risk factors for reinvasion of humans dwellings by sylvatic triatomines in northern Bahia State, Brazil. Cad Saude Publica 2005; 21(3):974-978..

O índice de colonização da região aproximou-se do relatado no Piauí2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64. e superou as taxas de focos respectivas ao estado de São Paulo1111. Villela MM, Souza JB, Mello VP, Azeredo BVM, Dias, JCP. Vigilância entomológica da doença de Chagas na região centro-oeste de Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2000 e 2003. Cad Saude Publica 2005; 21(3):878-886., Minas Gerais99. Costa J, Almeida CE, Dotson EM, Lins A, Vinhaes M, Silveira AC, Beard CB. The epidemiologic importance of Triatoma brasiliensis as a Chagas disease vector in Brazil: a revision of domiciliary captures during 1993-1999. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2003; 98(4):443-449. e Rondônia2828. Massaro DC, Rezende DS, Camargo LMA. Estudo da fauna de triatomíneos e da ocorrência de doença de Chagas em Montenegro, Rondônia, Brasil. Revista Brasileira de Epidemiologia 2008; 11(2):228-240., condição que pode haver sido provocada pela redução da demanda alimentar2828. Massaro DC, Rezende DS, Camargo LMA. Estudo da fauna de triatomíneos e da ocorrência de doença de Chagas em Montenegro, Rondônia, Brasil. Revista Brasileira de Epidemiologia 2008; 11(2):228-240.,2929. Forattini OP. Biogeografia, origem e distribuição da domiciliação de triatomíneos no Brasil. Rev Saude Publica 1980; 14:265-299., pela modificação dos ambientes silvestres2929. Forattini OP. Biogeografia, origem e distribuição da domiciliação de triatomíneos no Brasil. Rev Saude Publica 1980; 14:265-299. através do desmatamento ou realização de queimadas e pela diminuição da fauna por meio da caça predatória, práticas inerentes ao campo de estudo.

Embora tenha representado a maior expressão dentre os triatomíneos encontrados no intradomicílio, dado que se assemelha à realidade do estado do Piauí2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64., a espécie T. brasiliensis apresentou comportamento peculiar na região avaliada, considerando-se que o espaço extradomiciliar foi o seu ambiente de preferência. A mesma persiste como uma preocupação e prioridade em Saúde Pública nas áreas de sua ocorrência2323. Silveira AC, Vinhaes M. Doença de Chagas: Aspectos epidemiológicos e de controle. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(Sup. 2):15-60. e é caracterizada por grande capacidade de infestação, colonização88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147.,1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240. e reinvasão do domicílio por focos silvestres2424. Diotaiuti L, Faria Filho OF, Carneiro FCF, Dias JCP, Pires HHR, Schofield CJ. Aspectos operacionais do controle do Triatoma brasiliensis. Cad Saude Publica 2000; 16(Supl. 2):61-67., constituindo-se como alvo prioritário das campanhas de controle vetorial entre municípios de estados como o Piauí2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.. Neste cenário, entendida a classificação desta como espécie principal1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240. e considerada a elevada soroprevalência da doença de Chagas, em realce na mesorregião Oeste55. Brito CRN, Sampaio GHF, Câmara ACJ, Nunes DF, Azevedo PR, Chiari E, Galvão LMC. Seroepidemiology of Trypanosoma cruzi infection in the semiarid rural zone of the State of Rio Grande do Norte, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(3):346-352., reafirma-se o papel da espécie T. brasiliensis como disseminadora vetorial da infecção por T. cruzi.

A espécie T. pseudomaculata, característica do espaço extradomiciliar3030. Freitas SPC, Lorosa ES, Rodrigues DCS, Freitas ALC, Gonçalves TCM. Feeding patterns of Triatoma pseudomaculata in the state of Ceará, Brazil. Rev Saude Publica 2005; 39(1):27-32.,3131. Marcondes CB, Dias JCP, Guedes L A, Filho ANF, Vera LCC, Rodrigues e Mendonça DD. Estudo epidemiológico de fontes de alimentação sanguínea dos triatomíneos da fazenda aroeira (Catolé do Rocha, Paraíba) e circunvizinhanças. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1991; 24(3):137-140., como em outros cenários investigados, esteve predominante no peridomicílio1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.,2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.,2222. Carvalho DM, Gomes WS. Distribuição de triatomíneos hemíptera, reduviidae, triatominae nos municípios da mesorregião sul do estado do Ceará, no período de 2010 a 2012. Cadernos ESP 2014; 8(2):30-37.,3131. Marcondes CB, Dias JCP, Guedes L A, Filho ANF, Vera LCC, Rodrigues e Mendonça DD. Estudo epidemiológico de fontes de alimentação sanguínea dos triatomíneos da fazenda aroeira (Catolé do Rocha, Paraíba) e circunvizinhanças. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1991; 24(3):137-140.

32. Costa J, Lorenzo M. Biologia, diversidade e estratégias para o monitoramento e controle vetorial de triatomíneos da doença de chagas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2009; 104:46-51.
-3333. Alencar JE, Sherlock VA. Triatomíneos capturados em domicílios no Estado do Ceará, Brasil. Boletim da Sociedade Cearense de Agronomia 1962; 3:49-54., ainda que a quantidade de ninfas capturadas no intradomicílio tenha superado a do Ceará3131. Marcondes CB, Dias JCP, Guedes L A, Filho ANF, Vera LCC, Rodrigues e Mendonça DD. Estudo epidemiológico de fontes de alimentação sanguínea dos triatomíneos da fazenda aroeira (Catolé do Rocha, Paraíba) e circunvizinhanças. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1991; 24(3):137-140., Piauí e Paraíba2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.,3131. Marcondes CB, Dias JCP, Guedes L A, Filho ANF, Vera LCC, Rodrigues e Mendonça DD. Estudo epidemiológico de fontes de alimentação sanguínea dos triatomíneos da fazenda aroeira (Catolé do Rocha, Paraíba) e circunvizinhanças. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1991; 24(3):137-140.. A condição de ocupação do T. pseudomaculata restrita ao peridomicílio determina a dificuldade para o controle químico tradicional, uma vez que os inseticidas demonstram efeito transitório em situação na qual o habitat corresponde ao extradomicílio, de maneira que a reinfestação torna-se um processo comum2424. Diotaiuti L, Faria Filho OF, Carneiro FCF, Dias JCP, Pires HHR, Schofield CJ. Aspectos operacionais do controle do Triatoma brasiliensis. Cad Saude Publica 2000; 16(Supl. 2):61-67.,3434. Barbu C, Dumonteil E, Gourbiere S. Optimization of control strategies for non-domiciliated Triatoma dimidata, Chagas disease vector in the Yucatán peninsula, Mexico. Public Library of Science Neglected Tropical Diseases 2009; 3:e416., atribuído à grande pressão de recolonização por esta espécie2424. Diotaiuti L, Faria Filho OF, Carneiro FCF, Dias JCP, Pires HHR, Schofield CJ. Aspectos operacionais do controle do Triatoma brasiliensis. Cad Saude Publica 2000; 16(Supl. 2):61-67.. Entretanto, a sua classificação como segunda espécie em densidade triatomínica intradomiciliar, posicionando-se depois da T. brasiliensis, reforça a sua adaptação progressiva ao ecótopo artificial, conforme relatado em outros estudos33. Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34.,3535. Dias JCP. Vigilância epidemiológica em doença de Chagas. Cad Saude Publica 2000; 16(2):S43-S59.. Hábitos como o manejo passivo da lenha para o uso diário e o transporte de madeira são considerados como possíveis fatores facilitadores para a domiciliação do T. pseudomaculata2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64., além de, na situação de maior número de exemplares, este colonizar o interior dos domicílios e assumir o posto do T. brasiliensis. Além disso, constatou-se que determinadas estruturas feitas pelo homem foram ocupadas por ambas as espécies, o que indica que o T. pseudomaculata está gradativamente se tornando dominante1616. Dias JCP, Diotaiuti LG. IWHO/TDR Technical report n. 811: small correction, proposal. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(6):582-583., mantendo níveis de infestação e de colonização tanto no domicílio como no peridomicílio, com grande potencial invasivo, além de difícil controle1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.. Portanto, a adaptação do T. pseudomaculata ao comportamento intradomiciliar suscita a necessidade de novas investigações, haja vista que a aproximação dos vetores com os espaços de vivência humana elevam o risco de transmissão da doença de Chagas2222. Carvalho DM, Gomes WS. Distribuição de triatomíneos hemíptera, reduviidae, triatominae nos municípios da mesorregião sul do estado do Ceará, no período de 2010 a 2012. Cadernos ESP 2014; 8(2):30-37..

O estudo mostra que ainda persiste a existência de triatomíneos com capacidade para a transmissão do T. cruzi na região, de maneira que o índice de infecção natural foi semelhante ao encontrado no próprio estado na década de 198033. Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34., ainda que a proporção de triatomíneos infectados com T. cruzi tenha sido baixa, conforme demonstrado em outro estudo3636. Silva RA, Barbosa GL, Rodrigues VLCC. Epidemiological Surveillance of Chagas disease in the State of São Paulo, Brazil, 2010-2012. Revista Epidemiologia e Serviços de Saúde 2014; 23(2):259-267., sendo inferior ao observado no estado do Piauí66. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Cidades e Estados. Rio de Janeiro: IBGE; 2010. e em Minas Gerais1111. Villela MM, Souza JB, Mello VP, Azeredo BVM, Dias, JCP. Vigilância entomológica da doença de Chagas na região centro-oeste de Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2000 e 2003. Cad Saude Publica 2005; 21(3):878-886.,3737. Fernandes HM, Costa C. Índice de triatomíneos positivos para Trypanosoma Cruzi, em Monte Carmelo (MG), no período de 2005 a 2009. GETEC 2012; 1(1):59-69..

Dentre as espécies infectadas detectadas em ambiente intradomiciliar, merece destaque a P. lutzi que, embora tenha apresentado densidade intradomiciliar e peridomiciliar menores do que a T. brasiliensis, apresentou o maior índice de infecção natural dentre as espécies consideradas e esteve distribuída em quase todas as localidades do estudo, merecendo atenção pelo aumento no número de capturas no Brasil3838. Silveira AC, Dias JCP. O controle da transmissão vetorial. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2011; 44(2):52-63., pela facilidade para formar colônias no interior das residências1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240. e por apresentar um dos maiores índices de infecção natural em outras localidades2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.,3838. Silveira AC, Dias JCP. O controle da transmissão vetorial. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2011; 44(2):52-63..

O T. brasiliensis também demonstrou representatividade, o qual configura-se como o principal vetor na transmissão do T. cruzi na região Nordeste do Brasil88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147.,99. Costa J, Almeida CE, Dotson EM, Lins A, Vinhaes M, Silveira AC, Beard CB. The epidemiologic importance of Triatoma brasiliensis as a Chagas disease vector in Brazil: a revision of domiciliary captures during 1993-1999. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2003; 98(4):443-449.,2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64. e maior poder de sinantropia88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147.,3939. Dias DM, Dantas LNA, Dantas JO. Distribuição geográfica dos vetores de chagas em Sergipe. Revista Multidisciplinar da UNIESP 2010; 10:50-56.,4040. Alencar JE. História natural da doença de Chagas no Estado do Ceará. Fortaleza: Imprensa Universitária da Universidade Federal do Ceará; 1987..

A espécie T. pseudomaculata também apresentou exemplares capturados infectados, embora alguns estudos considerem que o risco para transmissão vetorial por meio desta espécie seja reduzido quando comparado ao T. brasiliensis4141. Forattini OP, Barata JMS, Santos JLF, Silveira AC. Hábitos alimentares, infecção natural e distribuição de triatomíneos domiciliados na Região Nordeste do Brasil. Rev Saude Publica 1981; 15(2):113-164., devido à sua baixa taxa de conversão para tripomastigotas metacíclicas3232. Costa J, Lorenzo M. Biologia, diversidade e estratégias para o monitoramento e controle vetorial de triatomíneos da doença de chagas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2009; 104:46-51.,4040. Alencar JE. História natural da doença de Chagas no Estado do Ceará. Fortaleza: Imprensa Universitária da Universidade Federal do Ceará; 1987.,4242. Perlowagora-Szumlewicz A, Moreira CJC. In vivo differentiation of Trypanosoma cruzi-1. Experimental evidence of the influence of vector species on metacyclogenesis. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 1994; 89(4):603-618., forma infectante dos vertebrados3232. Costa J, Lorenzo M. Biologia, diversidade e estratégias para o monitoramento e controle vetorial de triatomíneos da doença de chagas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2009; 104:46-51.. Em contrapartida, enquanto alguns estudos revelam taxa natural de infecção baixa1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.,4343. Silveira EA, Ribeiro IS, Amorim MS, Rocha DV, Coutinho HS, Freitas LM, Tomazi L, Silva RAA. Correlation between infection rate of triatominies and Chagas Disease in Southwest of Bahia, Brazil: a warning sign? Anais da Academia Brasileira de Ciências 2016; 11p., em um inquérito realizado no estado da Bahia, observou-se que todas as amostras do T. pseudomaculata recolhidas para soroprevalência responderam positivamente ao teste do T. cruzi, o que denota a representatividade desta espécie na transmissão em regiões onde é clara a presença do vetor1010. Sherlock IA, Guitton N. Fauna Triatominae do Estado da Bahia Brasil III: notas sobre ecótopos silvestres e o gênero Psammolestes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 1974; 72(1-2):91-101..

A espécie P. megistus, apesar de se configurar como um agente de grande dispersão no território brasileiro, com reconhecido potencial para infestação e colonização de domicílios2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64. e altos níveis de infecção2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.,4444. Ferraz Filho AN, Rodrigues VLCC. Distribuição e índice de infecção natural de triatomíneos capturados na região de Campinas, São Paulo, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1987; 20(1):25-30.,4545. Dias JCP. Doença de Chagas, ambiente, participação e Estado. Cad Saude Publica 2001; 17(Supl.):165-169., apresentou baixa densidade na região avaliada, além de não haver apresentado nenhuma espécie positiva para T. cruzi1010. Sherlock IA, Guitton N. Fauna Triatominae do Estado da Bahia Brasil III: notas sobre ecótopos silvestres e o gênero Psammolestes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 1974; 72(1-2):91-101.,2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64., diferentemente do Estado do Ceará e da Bahia da década de 1990 e do Distrito Federal1010. Sherlock IA, Guitton N. Fauna Triatominae do Estado da Bahia Brasil III: notas sobre ecótopos silvestres e o gênero Psammolestes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz. 1974; 72(1-2):91-101.,1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.,4646. Maeda MH, Knox MB, Gurgel-Gonçalves R. Ocorrência de triatomíneos sinantrópicos (Hemiptera: Reduviidae) no Distrito Federal, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(1):71-76.. Acrescente-se que esta foi a única espécie dentre as encontradas a qual não apresentou nenhuma ninfa capturada no ambiente intradomiciliar. Contudo, este achado não desqualifica a importância epidemiológica da espécie para a área, uma vez que a presença de adultos no peridomicílio pode desencadear a formação de colônias no intradomicílio e a manutenção do ciclo de transmissão do parasito1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240..

De maneira semelhante, a espécie R. nasutus apresentou número reduzido de exemplares capturados e nenhum dos triatomíneos avaliados estava contaminado, conforme demonstra a literatura2323. Silveira AC, Vinhaes M. Doença de Chagas: Aspectos epidemiológicos e de controle. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(Sup. 2):15-60.. Entretanto, é válido ressaltar que dois terços do quantitativo detectado encontravam-se no intradomicílio, achado que divergiu de outras realidades relatadas88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147.,1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.,2121. Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64., mostrando que, apesar desta espécie não colonizar os domicílios com frequência, há a possibilidade de invasão das casas a partir de ambientes silvestres, elevando o risco de transmissão vetorial domiciliar sem que ocorra de fato a colonização4747. Falavigna-Guilherme AL, Costa AL, Batista O, Pavanelli GC, Araújo SM. Atividades educativas para o controle de triatomíneos em área de vigilância epidemiológica do Estado do Paraná, Brasil. Cad Saude Publica 2002; 18(6):1543-1550.

48. Silva RA, Wanderley DMV, Domingos MF, Yasumaro S, Scandar SAS, Pauliquévis-Júnior C, Sampaio SMP, Takaku L, Rodrigues VLCC. Doença de Chagas: notificação de triatomíneos no Estado de São Paulo na década de 1990. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2006; 39(5):488-494.
-4949. Dias JCP, Dias RB. Participação da comunidade no controle da doença de Chagas. Anales de la Societè Belge de Medicine Tropicale 1985; 65(Supl. 1):127-135..

Detectou-se associação estatística significante entre a distribuição de triatomíneos e as localidades de estudo, semelhante aos achados encontrados no Distrito Federal4747. Falavigna-Guilherme AL, Costa AL, Batista O, Pavanelli GC, Araújo SM. Atividades educativas para o controle de triatomíneos em área de vigilância epidemiológica do Estado do Paraná, Brasil. Cad Saude Publica 2002; 18(6):1543-1550. e no Piauí88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147.. Diversos fatores podem explicar esta situação, desde a assiduidade das ações de vigilância dos agentes de endemias nos municípios99. Costa J, Almeida CE, Dotson EM, Lins A, Vinhaes M, Silveira AC, Beard CB. The epidemiologic importance of Triatoma brasiliensis as a Chagas disease vector in Brazil: a revision of domiciliary captures during 1993-1999. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2003; 98(4):443-449., perpassando pela extensão da área rural característica de cada localidade, pelas condições ambientais, pelo estado e organização dos domicílios, até o comprometimento da comunidade quanto à vigilância dos triatomíneos88. Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147..

A ausência de declínio dos índices de infestação e colonização na maioria dos anos tratados no estudo pode ser explicada mediante o surgimento de outras doenças, como a dengue2626. Silva RA, Rodrigues VLCC, Carvalho ME, Pauliquévis-Júnior C. Programa de Controle da Doença de Chagas no Estado de São Paulo: persistência de alta infestação por triatomíneos em localidades na década de 1990. Cad Saude Publica 2003; 19(4):965-971.,5050. Wanderley DMV. Perspectivas de controle da doença de Chagas no Estado de São Paulo [tese]. São Paulo: Faculdade de Saúde Pública; 1994. e a leishmaniose visceral americana2626. Silva RA, Rodrigues VLCC, Carvalho ME, Pauliquévis-Júnior C. Programa de Controle da Doença de Chagas no Estado de São Paulo: persistência de alta infestação por triatomíneos em localidades na década de 1990. Cad Saude Publica 2003; 19(4):965-971., as quais desencadearam o redirecionamento das atividades na área da educação em saúde e interferiram nas ações de notificação dos triatomíneos pelas populações5151. Dias JVL, Queiroz DRM, Diotaiuti L, Pires HHR. Conhecimentos sobre triatomíneos e sobre a doença de Chagas em localidades com diferentes níveis de infestação vetorial. Cien Saude Colet 2016; 21(7):2293-2303.. Além disso, os baixos índices de prevalência doença de Chagas em algumas regiões e questões político-administrativas relativas aos programas de controle sistemáticos4646. Maeda MH, Knox MB, Gurgel-Gonçalves R. Ocorrência de triatomíneos sinantrópicos (Hemiptera: Reduviidae) no Distrito Federal, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(1):71-76. colaboraram para a ruptura no seguimento das pesquisas entomológicas ao longo dos anos2626. Silva RA, Rodrigues VLCC, Carvalho ME, Pauliquévis-Júnior C. Programa de Controle da Doença de Chagas no Estado de São Paulo: persistência de alta infestação por triatomíneos em localidades na década de 1990. Cad Saude Publica 2003; 19(4):965-971.,4646. Maeda MH, Knox MB, Gurgel-Gonçalves R. Ocorrência de triatomíneos sinantrópicos (Hemiptera: Reduviidae) no Distrito Federal, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(1):71-76..

Os achados do estudo demonstram que o principal obstáculo a ser superado no controle da transmissão vetorial da doença de Chagas se conforma pela continuidade da vigilância, assumindo-se que as invasões domiciliares advindas do ambiente extradomiciliar sempre serão uma possibilidade1111. Villela MM, Souza JB, Mello VP, Azeredo BVM, Dias, JCP. Vigilância entomológica da doença de Chagas na região centro-oeste de Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2000 e 2003. Cad Saude Publica 2005; 21(3):878-886.. Neste contexto, torna-se necessária a participação comunitária no processo de detecção de triatomíneos4747. Falavigna-Guilherme AL, Costa AL, Batista O, Pavanelli GC, Araújo SM. Atividades educativas para o controle de triatomíneos em área de vigilância epidemiológica do Estado do Paraná, Brasil. Cad Saude Publica 2002; 18(6):1543-1550., de maneira a descentralizar as ações da vigilância entomológica pelas equipes de campo4848. Silva RA, Wanderley DMV, Domingos MF, Yasumaro S, Scandar SAS, Pauliquévis-Júnior C, Sampaio SMP, Takaku L, Rodrigues VLCC. Doença de Chagas: notificação de triatomíneos no Estado de São Paulo na década de 1990. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2006; 39(5):488-494., medida que institui impacto significativo, conforme demonstrado em algumas regiões1111. Villela MM, Souza JB, Mello VP, Azeredo BVM, Dias, JCP. Vigilância entomológica da doença de Chagas na região centro-oeste de Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2000 e 2003. Cad Saude Publica 2005; 21(3):878-886.,1313. Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.,4747. Falavigna-Guilherme AL, Costa AL, Batista O, Pavanelli GC, Araújo SM. Atividades educativas para o controle de triatomíneos em área de vigilância epidemiológica do Estado do Paraná, Brasil. Cad Saude Publica 2002; 18(6):1543-1550.,4949. Dias JCP, Dias RB. Participação da comunidade no controle da doença de Chagas. Anales de la Societè Belge de Medicine Tropicale 1985; 65(Supl. 1):127-135.

50. Wanderley DMV. Perspectivas de controle da doença de Chagas no Estado de São Paulo [tese]. São Paulo: Faculdade de Saúde Pública; 1994.
-5151. Dias JVL, Queiroz DRM, Diotaiuti L, Pires HHR. Conhecimentos sobre triatomíneos e sobre a doença de Chagas em localidades com diferentes níveis de infestação vetorial. Cien Saude Colet 2016; 21(7):2293-2303..

Considerações finais

O cenário de enfoque demonstrou uma área ainda crítica para a proliferação da infecção chagásica, dados os números de triatomíneos capturados e as espécies potencialmente vetoras detectadas na região, a exemplo da T. brasiliensis, representando a maior densidade intradomiciliar entre os triatomíneos capturados; a P. lutzi, caracterizando o maior índice de infecção natural; e a T. pseudomaculata, a qual tem adentrado os domicílios, traduzindo a ação adaptativa desta aos diversos ecótopos de vivência humana. Destaca-se, ainda, que foram enfrentadas limitações neste estudo, as quais partiram da inexistência de dados referentes a algumas localidades, fator que pode ter subestimado os reais índices analisados.

O reconhecimento dos indicadores entomológicos relativos aos triatomíneos na região oportunizou a aproximação com a distribuição dos vetores e a vulnerabilidade das comunidades à infecção pelo T. cruzi, constituindo relevante ferramenta para o delineamento de ações de controle e vigilância que afastem a possibilidade de propagação das espécies mais encontradiças e impeçam o recrudescimento das espécies extirpadas.

Sugere-se o seguimento sistemático da vigilância entomológica por parte das equipes de campo, além do envolvimento das comunidades locais frente à detecção, reconhecimento e consequente notificação dos vetores nos espaços intradomiciliar e peridomiciliar e na reorganização dos arredores dos domicílios, destacando-se a apropriação de medidas que promovam a educação popular em saúde como o elemento fortalecedor desse processo.

Referências

  • 1
    World Health Organization (WHO). Chagas disease in Latin America: an epidemiological update based on 2010 estimates. Weekly epidemiological record 2015; 90(6):33-44.
  • 2
    Gurgel-Gonçalves RC, Galvão C, Costa J, Peterson AT. Geographic distribution of Chagas disease vectors in Brazil based on ecological niche modeling. J Trop Med 2012; 2012:705326.
  • 3
    Dias JCP, Machado EMM, Fernandes AL, Vinhaes MC. Esboço geral e perspectivas da doença de Chagas no Nordeste do Brasil. Cad Saude Publica 2000; 16(2):13-34.
  • 4
    Lucena DT, Lima ET. Epidemiologia da doença de Chagas no Rio Grande do Norte, III - A infecção humana determinada pela reação de Guerreiro Machado. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais 1962; 15:361-366.
  • 5
    Brito CRN, Sampaio GHF, Câmara ACJ, Nunes DF, Azevedo PR, Chiari E, Galvão LMC. Seroepidemiology of Trypanosoma cruzi infection in the semiarid rural zone of the State of Rio Grande do Norte, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(3):346-352.
  • 6
    Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Cidades e Estados Rio de Janeiro: IBGE; 2010.
  • 7
    Brasil. Secretaria de Vigilância em Saúde do Ministério da Saúde. Consenso Brasileiro em Doença de Chagas. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2005; 38(Supl. 3):29.
  • 8
    Sarquis O, Sposina R, Oliveira TG, MacCord JR, Cabello PH, Borges-Pereira J, Lima MM. Aspects of peridomiciliar ecotopes in rural areas of Northeastern Brazil associated to triatomine (Hemiptera, Reduviidae) infestation, vectors of Chagas disease. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2006; 101(2):143-147.
  • 9
    Costa J, Almeida CE, Dotson EM, Lins A, Vinhaes M, Silveira AC, Beard CB. The epidemiologic importance of Triatoma brasiliensis as a Chagas disease vector in Brazil: a revision of domiciliary captures during 1993-1999. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2003; 98(4):443-449.
  • 10
    Sherlock IA, Guitton N. Fauna Triatominae do Estado da Bahia Brasil III: notas sobre ecótopos silvestres e o gênero Psammolestes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 1974; 72(1-2):91-101.
  • 11
    Villela MM, Souza JB, Mello VP, Azeredo BVM, Dias, JCP. Vigilância entomológica da doença de Chagas na região centro-oeste de Minas Gerais, Brasil, entre os anos de 2000 e 2003. Cad Saude Publica 2005; 21(3):878-886.
  • 12
    Brasil. Ministério da Saúde (MS). Manual de Normas Técnicas da Campanha de Controle da Doença de Chagas Brasília: MS; 1980.
  • 13
    Freitas ALC, Freitas SPC, Gonçalves TCM, Lima Neto AS. Vigilância Entomológica dos Vetores da Doença de Chagas no Município de Farias Brito, Estado do Ceará-Brasil. Cadernos de Saúde Coletiva 2007; 15(2):231-240.
  • 14
    Silva RA, Bonifácio PR, Wanderley DMV. Doença de Chagas no Estado de São Paulo: comparação entre pesquisa ativa de triatomíneos em domicílio e notificação de sua presença pela população em área sob vigilância entomológica. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1999; 32(6):653-659.
  • 15
    Dias JCP. Problemas e possibilidades de participação comunitária no controle das grandes endemias. Cad Saude Publica 1999; 14(Supl. 2):19-37.
  • 16
    Dias JCP, Diotaiuti LG. IWHO/TDR Technical report n. 811: small correction, proposal. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(6):582-583.
  • 17
    Brasil. Guia de Vigilância epidemiológica Brasília: Ministério da Saúde; 2002.
  • 18
    Oliveira Filho AM. New alternatives for the control of triatomines in peridomestic buildings. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1989; 22(Supl. 2):53-57.
  • 19
    Freitas SPC, Freitas ALC, Prazeres SM, Gonçalves TCM. Influência de hábitos antrópicos na dispersão de Triatoma pseudomaculata Corrêa & Espínola, 1964 através de Mimosa tenuiflora (Willdenow) (Mimosaceae) no Estado do Ceará, Brasil. Cad Saude Publica 2004; 20(20):333-336.
  • 20
    Fernandes AJ, Diotaiuti L, Dias JCP, Romanha AJ, Chiari E. Inter-relações entre os ciclos de transmissão do Trypanosoma cruzi no município de Bambuí, Minas Gerais, Brasil. Cad Saude Publica 1994: 10(4):473-480.
  • 21
    Gurgel-Gonçalves R, Pereira FCA, Lima IP, Cavalcante RR. Distribuição geográfica, infestação domiciliar e infecção natural de triatomíneos (Hemiptera: Reduviidae) no Estado do Piauí, Brasil, 2008. Revista Pan-Amaz Saúde 2008; 1(4):57-64.
  • 22
    Carvalho DM, Gomes WS. Distribuição de triatomíneos hemíptera, reduviidae, triatominae nos municípios da mesorregião sul do estado do Ceará, no período de 2010 a 2012. Cadernos ESP 2014; 8(2):30-37.
  • 23
    Silveira AC, Vinhaes M. Doença de Chagas: Aspectos epidemiológicos e de controle. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1998; 31(Sup. 2):15-60.
  • 24
    Diotaiuti L, Faria Filho OF, Carneiro FCF, Dias JCP, Pires HHR, Schofield CJ. Aspectos operacionais do controle do Triatoma brasiliensis. Cad Saude Publica 2000; 16(Supl. 2):61-67.
  • 25
    Silva MBA, Barreto AVMS, Silva HA, Galvão C, Rocha D, Jurberg J, Gurgel-Gonçalves R. Synanthropictriatomines (Hemiptera, Reduviidade) in the state of Pernambuco, Brazil: geographical distribution and natural Trypanosoma infection rates between 2006 and 2007. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45:60-65.
  • 26
    Silva RA, Rodrigues VLCC, Carvalho ME, Pauliquévis-Júnior C. Programa de Controle da Doença de Chagas no Estado de São Paulo: persistência de alta infestação por triatomíneos em localidades na década de 1990. Cad Saude Publica 2003; 19(4):965-971.
  • 27
    Walter A, Rego IP, Ferreira AJ, Rogier C. Risk factors for reinvasion of humans dwellings by sylvatic triatomines in northern Bahia State, Brazil. Cad Saude Publica 2005; 21(3):974-978.
  • 28
    Massaro DC, Rezende DS, Camargo LMA. Estudo da fauna de triatomíneos e da ocorrência de doença de Chagas em Montenegro, Rondônia, Brasil. Revista Brasileira de Epidemiologia 2008; 11(2):228-240.
  • 29
    Forattini OP. Biogeografia, origem e distribuição da domiciliação de triatomíneos no Brasil. Rev Saude Publica 1980; 14:265-299.
  • 30
    Freitas SPC, Lorosa ES, Rodrigues DCS, Freitas ALC, Gonçalves TCM. Feeding patterns of Triatoma pseudomaculata in the state of Ceará, Brazil. Rev Saude Publica 2005; 39(1):27-32.
  • 31
    Marcondes CB, Dias JCP, Guedes L A, Filho ANF, Vera LCC, Rodrigues e Mendonça DD. Estudo epidemiológico de fontes de alimentação sanguínea dos triatomíneos da fazenda aroeira (Catolé do Rocha, Paraíba) e circunvizinhanças. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1991; 24(3):137-140.
  • 32
    Costa J, Lorenzo M. Biologia, diversidade e estratégias para o monitoramento e controle vetorial de triatomíneos da doença de chagas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 2009; 104:46-51.
  • 33
    Alencar JE, Sherlock VA. Triatomíneos capturados em domicílios no Estado do Ceará, Brasil. Boletim da Sociedade Cearense de Agronomia 1962; 3:49-54.
  • 34
    Barbu C, Dumonteil E, Gourbiere S. Optimization of control strategies for non-domiciliated Triatoma dimidata, Chagas disease vector in the Yucatán peninsula, Mexico. Public Library of Science Neglected Tropical Diseases 2009; 3:e416.
  • 35
    Dias JCP. Vigilância epidemiológica em doença de Chagas. Cad Saude Publica 2000; 16(2):S43-S59.
  • 36
    Silva RA, Barbosa GL, Rodrigues VLCC. Epidemiological Surveillance of Chagas disease in the State of São Paulo, Brazil, 2010-2012. Revista Epidemiologia e Serviços de Saúde 2014; 23(2):259-267.
  • 37
    Fernandes HM, Costa C. Índice de triatomíneos positivos para Trypanosoma Cruzi, em Monte Carmelo (MG), no período de 2005 a 2009. GETEC 2012; 1(1):59-69.
  • 38
    Silveira AC, Dias JCP. O controle da transmissão vetorial. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2011; 44(2):52-63.
  • 39
    Dias DM, Dantas LNA, Dantas JO. Distribuição geográfica dos vetores de chagas em Sergipe. Revista Multidisciplinar da UNIESP 2010; 10:50-56.
  • 40
    Alencar JE. História natural da doença de Chagas no Estado do Ceará Fortaleza: Imprensa Universitária da Universidade Federal do Ceará; 1987.
  • 41
    Forattini OP, Barata JMS, Santos JLF, Silveira AC. Hábitos alimentares, infecção natural e distribuição de triatomíneos domiciliados na Região Nordeste do Brasil. Rev Saude Publica 1981; 15(2):113-164.
  • 42
    Perlowagora-Szumlewicz A, Moreira CJC. In vivo differentiation of Trypanosoma cruzi-1. Experimental evidence of the influence of vector species on metacyclogenesis. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 1994; 89(4):603-618.
  • 43
    Silveira EA, Ribeiro IS, Amorim MS, Rocha DV, Coutinho HS, Freitas LM, Tomazi L, Silva RAA. Correlation between infection rate of triatominies and Chagas Disease in Southwest of Bahia, Brazil: a warning sign? Anais da Academia Brasileira de Ciências 2016; 11p.
  • 44
    Ferraz Filho AN, Rodrigues VLCC. Distribuição e índice de infecção natural de triatomíneos capturados na região de Campinas, São Paulo, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1987; 20(1):25-30.
  • 45
    Dias JCP. Doença de Chagas, ambiente, participação e Estado. Cad Saude Publica 2001; 17(Supl.):165-169.
  • 46
    Maeda MH, Knox MB, Gurgel-Gonçalves R. Ocorrência de triatomíneos sinantrópicos (Hemiptera: Reduviidae) no Distrito Federal, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2012; 45(1):71-76.
  • 47
    Falavigna-Guilherme AL, Costa AL, Batista O, Pavanelli GC, Araújo SM. Atividades educativas para o controle de triatomíneos em área de vigilância epidemiológica do Estado do Paraná, Brasil. Cad Saude Publica 2002; 18(6):1543-1550.
  • 48
    Silva RA, Wanderley DMV, Domingos MF, Yasumaro S, Scandar SAS, Pauliquévis-Júnior C, Sampaio SMP, Takaku L, Rodrigues VLCC. Doença de Chagas: notificação de triatomíneos no Estado de São Paulo na década de 1990. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 2006; 39(5):488-494.
  • 49
    Dias JCP, Dias RB. Participação da comunidade no controle da doença de Chagas. Anales de la Societè Belge de Medicine Tropicale 1985; 65(Supl. 1):127-135.
  • 50
    Wanderley DMV. Perspectivas de controle da doença de Chagas no Estado de São Paulo [tese]. São Paulo: Faculdade de Saúde Pública; 1994.
  • 51
    Dias JVL, Queiroz DRM, Diotaiuti L, Pires HHR. Conhecimentos sobre triatomíneos e sobre a doença de Chagas em localidades com diferentes níveis de infestação vetorial. Cien Saude Colet 2016; 21(7):2293-2303.

Histórico

  • Recebido
    07 Dez 2016
  • Revisado
    06 Jul 2017
  • Aceito
    08 Jul 2017
  • Publicação Online
    02 Maio 2019
  • Publicação em número
    Abr 2019
ABRASCO - Associação Brasileira de Saúde Coletiva Rio de Janeiro - RJ - Brazil
E-mail: revscol@fiocruz.br