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Introdução

Um dos critérios propostos por Chaniotis et al. (1971a), para incriminar espécies de flebótomos como potenciais vetoras de leishmanioses para o homem, além da densidade populacional correlacionada com o ritmo circadiano e sazonalidade, é a atividade de picadas ao nível do solo. Estudos que venham reconhecer a distribuição de espécies vetoras em vários níveis de estratificação vertical, são parâmetros que servem para determinar o grau de interação de um flebótomo com seu hospedeiro.

Na floresta tropical, o solo e a copa das árvores podem ser vistos como diferentes habitats, com componentes físicos e biológicos distintos. A copa das árvores, como um sítio primário de florescência e frutificação, atrai e abriga muitos vertebrados, tais como primatas e preguiças. As condições climáticas na copa das árvores são diferentes das do nível do solo, ou seja, há diferenças nos microclimas (temperatura, umidade relativa, intensidade de luz, movimento de ar, níveis de CO₂, etc.). A distribuição dos flebótomos em vários níveis de estratificação vertical, é provavelmente, uma resposta a uma ou mais dessas diferenças físicas e biológicas (Chaniotis et al., 1971a). Um exemplo típico da influência de um desses fatores é descrito por Lainson (1983), no ritmo circadiano de Lutzomyia umbratilis Ward & Fraiha, 1977. Nas primeiras horas da manhã, o aquecimento da copa das árvores pressiona os flebótomos a descerem ao nível do solo para protegerem-se da dessecação. Ao entardecer, o resfriamento contínuo favorece o retorno dos flebótomos às copas das árvores, em busca das suas fontes de alimento, principalmente preguiças e tamanduás.

A composição vegetal das florestas tropicais influencia na distribuição das espécies de flebótomos, seja pela produção de efeitos distintos no solo (Rutledge & Ellenwood, 1975) ou pelas características peculiares como ocos e cascas dos troncos das árvores (Cabanillas & Castellón, 1999; Geoffroy et al., 1986).

Flebótomos que vivem ao nível do solo, podem vir a atuar como vetores de leishmanias para os mamíferos, incluindo o homem, porque à noite têm oportunidade de se alimentar em reservatórios de leishmanioses. É o caso da espécie Lutzomyia flaviscutellata Mangabeira, 1942, um flebótomo de vôo baixo, cujo principal hospedeiro é o roedor Proechimys guyanensis, além de marsupiais, outros roedores e às vezes raposas (Lainson, 1983). Segundo Ready et al., (1986) flebótomos que habitam ao nível do solo, também poderiam ser vetores ocasionais de leishmanias aos mamíferos, incluindo-se o homem, porque à noite eles têm a oportunidade de se alimentar em tamanduás, que viajam longas distâncias ao nível do solo, ou também em preguiças, que periodicamente descem para defecar.

A estratificação vertical dos flebótomos no Continente Americano foi estudada por Disney (1966), Williams (1970) e Chaniotis et al. (1971a, 1971b). Na Amazônia brasileira, tem sido estudada por diversos autores, entre eles, Arias & Freitas (1982), Barrett (1993), Biancardi (1981), Castellón et al. (1989, 1991, 1994), Genaro et al. (1986), Shaw et al. (1972) e Silva (1993). A importância do estudo da estratificação está relacionada, principalmente, com a observação do grau de exposição humana às espécies silvestres de flebótomos vetoras de leishmanioses.

Métodos

As coletas dos flebótomos foram realizadas na Estação Experimental de Silvicultura Tropical, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), localizada nas coordenadas geográficas 2^o 47' 05" S e 60^o 11' 51" W, a 45km ao norte da cidade de Manaus, Estado do Amazonas (Figura 1). Uma descrição geomorfoclimática, florística e faunística (vertebrados) mais detalhada desta área pode ser encontrada em Jardim & Hosakawa (1987) e Yabe et al. (1998).

Em uma área de floresta primária de terra firme (Figura 2), de aproximadamente 1ha, foi realizada a coleta dos flebótomos, utilizando-se 18 armadilhas luminosas CDC "miniatura" (Hausher's Machine Works, New Jersey, Estados Unidos), sendo colocadas seis armadilhas a 1, 10 e 20m de altura do solo, no período de outubro de 1998 a março de 1999. As armadilhas foram colocadas durante quatro noites consecutivas por mês, no crepúsculo, entre 17:00 e 6:00 do dia seguinte, durante a fase de lua nova (Aguiar et al., 1985; Sherlock et al., 1996).

Inicialmente, foi demarcada no platô uma trilha principal de 100m de comprimento. No início e no final da trilha principal foram delineados dois transectos paralelos, no sentido Sudeste-Noroeste, com comprimento de 50m para direita e para esquerda (trilhas A, B, C e D) (Figura 3). No final dessas trilhas, ou seja, nos transectos de 50m de ambos os lados e na trilha principal, foram colocadas armadilhas a 1, 10 e 20m de altura. Foram ao todo, seis pontos de coleta com armadilhas luminosas.

Para observar se existiam diferenças na estratificação vertical entre 1 e 10m de altura do solo, foi utilizado o teste estatístico Mann-Whitney, enquanto que, para comparar a estratificação a 1, 10 e 20m, foi utilizado o Kruskal Wallis. Os testes estatísticos só foram aplicados para as espécies mais abundantes.

Resultados

Foram coletados 2.859 exemplares de flebótomos, abrangendo 38 espécies e, dentre estas, 29 (74,3%), têm hábito de picar o homem, principalmente as dos sub-gêneros Nyssomyia e Psychodopygus (Young & Arias, 1992) (Tabela 1).

Um exemplar macho da espécie L. cayennensis Floch & Abonnenc, 1941, foi a única que ocorreu exclusivamente a 1m de altura do solo. Por outro lado, cinco espécies foram capturadas somente a 10m: 1 macho e 1 fêmea de Brumtomyia pintoi Costa Lima, 1932; 2 machos de L. bispinosa Fairchild & Hertig, 1951; 1 macho de L. inflata Floch & Abonnenc, 1944 e 5 fêmeas de L. inpai Young & Arias, 1977.

Cinco espécies foram dominantes a 1m de altura, que representaram aproximadamente 57,6% do total dos flebótomos coletados: L. umbratilis (18,6%), L. rorotaensis Floch & Abonnenc, 1944 (15,9%), L. olmeca nociva Young & Arias, 1982 (8,7%), L. trichopyga Floch & Abonnenc, 1945 (7,4%) e L. anduzei Rozeboom, 1942 (7%). Outras espécies foram dominantes a 10m de altura, L. davisi Root, 1934 (19,3%), L. ayrozai Barretto & Coutinho, 1942 (7,5%), L. amazonensis Root, 1934 (6,9%) e L. geniculata Mangabeira, 1941 (6,6%), além das espécies que também foram dominantes a 1m de altura, L. umbratilis (15,8%), L. anduzei (6,6%) e L. trichopyga (5,2%).

Quando foram comparados os níveis de estratificação vertical entre 1 e 10m de altura, as espécies L. infraspinosa Mangabeira, 1941, L. rorotaensis Floch & Abonnenc, 1944, L. olmeca nociva Young & Arias, 1982, L. nematoducta Young & Arias, 1984, L. monstruosa Floch & Abonnenc, 1944, L. sericea Floch & Abonnenc, 1944 e L. flaviscutellata, foram coletadas em maior número a 1m, demonstrando uma diferença significativa (p < 0,001) em relação ao número de indivíduos coletados a 10m de altura.

As espécies L. paraensis Costa Lima, 1941, L. dreisbachi Causey & Damasceno, 1945, L. davisi, L. amazonensis, L. ayrozai e L. squamiventris squamiventris Lutz & Neiva, 1912, foram mais abundantes a 10m de altura, demonstrando uma diferença significativa (p < 0.001) em relação ao número de indivíduos coletados a 1m de altura.

As espécies L. umbratilis, L. geniculata, L. furcata Mangabeira, 1941, L. dendrophyla Mangabeira, 1942, L. choti Floch & Abonnenc, 1941, L. anduzei, L. aragaoi Costa Lima, 1932 e L. trichopyga, foram coletadas em números relativamente próximos nos diferentes níveis, não apresentando diferença significativa (p < 0.05), quando comparados o número de indivíduos coletados a 1 e 10m de altura.

Comparando o total de espécimes coletados a 1, 10 e 20m de altura, observou-se uma diferença estatística significativa (p = 0.004) da altura de 20m, em relação ao número de indivíduos capturados a 1 e 10m de altura.

As espécies L. tuberculata, L. dendrophyla e L. anduzei, foram coletadas em maior número a 20m apresentando uma diferença significativa (p < 0,001), em relação ao número de indivíduos a 1 e 10m de altura.

O sub-gênero mais representativo a 1m de altura foi Nyssomyia (36,8%), seguido de Psychodopygus (9,4%) e Trichopygomyia (7,9%). A 10m de altura, o sub-gênero Psychodopygus apareceu com maior freqüência (47,6%), em relação aos outros sub-gêneros ou grupos, com Nyssomyia aparecendo em segundo (24,2%) e Trichopygomyia em terceiro (5,8%). O sub-gênero Nyssomyia teve presença marcante (69,2%) a 20 metros, seguido de Viannamyia e Psychodopygus, com 8,8 e 8,3%, respectivamente.

As espécies do sub-gênero Nyssomyia, L. umbratilis e L. anduzei, foram mais coletadas a 20m na altura, enquanto que L. flaviscutellata e L. olmeca nociva a 1m (Figura 4).

Todas as espécies do sub-gênero Psychodopygus foram coletadas com maior freqüência a 10m de altura, onde L. davisi, L. ayrozai, L. geniculata (p < 0,05) e L. amazonensis (p < 0,001), apresentaram diferenças significativas, em relação a 1m. As espécies L. paraensis e L. squamiventris squamiventris não demonstraram diferenças estatísticas significativas quando comparados os três níveis de estratificação (Figura 5).

As espécies agrupadas em outros sub-gêneros, que tiveram uma atividade maior a 1m de altura, foram L. monstruosa (p < 0,01), L. trichopyga, L. nematoducta (p < 0,05) L. infraspinosa e L. rorotaensis (p < 0,001) (Figura 6). As espécies L. tuberculata, (p < 0,01) e L. dendrophyla (p < 0,05) apresentaram diferença significativa, dando preferência a altura de 20m. Já para as espécies L. furcata e L. gomezi Nitzulescu, 1931, não foram registradas diferenças nos diversos níveis de estratificação vertical.

Discussão

De acordo com Arias & Freitas (1982), num trabalho realizado na Reserva Ducke, INPA, na Amazônia Central, Castellón et al. (1989) em Roraima, e com os resultados deste trabalho, as espécies L. ayrozai, L. davisi, L. paraensis, L. dendrophyla, L. dreisbachi, L. shannoni, L. trichopyga, L. tuberculata e L. amazonensis, foram coletadas em maiores alturas (10 e 15m), sendo pouco representativas nas armadilhas colocadas a 1m. Já as espécies L. rorotaensis, L. flaviscutellata, L. monstruosa, L. olmeca nociva, também concordando com resultados deste trabalho, foram capturadas em maior número nas armadilhas colocadas a 1m de altura.

Segundo Arias & Freitas (1982), há evidências da preferência dos flebótomos da Amazônia Central pelas copas das árvores, em relação ao solo da floresta, quando observaram a presença de 86,6% dos flebótomos a 15m de altura, onde predominaram L. umbratilis e L. anduzei. Esse fato também foi observado por Ready et al. (1986) no Pará e Castellón et al. (1989) em Roraima, onde essas duas espécies também foram mais abundantes em grandes alturas, quando a floresta era alta com as copas interligadas, do que ao nível do solo.

Quanto à espécie L. squamiventris nas coletas de Arias & Freitas (1982), foi mais freqüente nas armadilhas colocadas a 1m, enquanto que na nossa área de estudos comportou-se de forma diferente, sendo mais coletadas nas armadilhas colocadas a 10m, juntamente com as outras espécies do sub-gênero Psychodopygus, concordando com os resultados obtidos por Castellón et al. (1989).

Semelhante aos resultados obtidos por Barrett (1993), L. umbratilis foi dominante em todas as alturas. Segundo o mesmo autor, a concentração do sub-gênero Psychodopygus em baixas alturas, pode ajudar nas buscas dos sítios de repouso das fêmeas oníparas, facilitando as observações das relações parasito-vetor e vetor-hospedeiro.

Genaro et al. (1986), estudando a estratificação vertical dos flebótomos em Balbina, Amazonas, coletaram 45 espécies diferentes de flebótomos e demonstraram que a maioria delas ocorria abaixo de 10m de altura. Neste trabalho, um maior número de indivíduos também ocorreu nas armadilhas colocadas até 10m de altura.

Ready et al. (1983) citaram que as espécies L. infraspinosa e L. pacae Floch & Abonnenc, 1943, são fortemente rodentofílicos, enquanto que L. choti, L. trichopyga e L. aragaoi são comuns em buracos de tatus. Os resultados mostraram relação com essas afirmações, pois a maioria dos exemplares dessas espécies foi capturada a 1m, decrescendo a freqüência a 10m, tornando-se raros ou ausentes a 20m.

As espécies do sub-gênero Psychodopygus, na sua maioria consideradas antropofílicas, L. paraensis, L. davisi, L. amazonensis, L. squamiventris squamiventris e L. ayrozai, foram coletadas com maior freqüência a 10m de altura do solo. Esses resultados podem indicar que estas espécies estejam se dispersando ativamente à procura de vertebrados que habitam mais ao nível do solo, para realização do hematofagismo.

As espécies L. ayrozai e L. davisi recentemente foram envolvidas na transmissão de L. naiffi Lainson & Shaw, 1989, uma leishmania isolada do tatu Dasypus novencictus, na região do Amazonas (Lainson & Shaw, 1989).

Os flebótomos do sub-gênero Psathyromyia, L. dendrophyla, L. scaffi e L. shannoni, foram pouco atraídos por armadilhas de luz em Balbina (Barrrett, 1993), o que confirmamos em nossas coletas. Essas espécies, principalmente L. shannoni, têm sido associadas com a transmissão de Endotrypanum schaudinni Mesnil & Brimont 1908, um tripanosomatídeo exclusivo de preguiças (Arias et al., 1985).

Pelo teste de precipitina, Christensen et al. (1982), demonstraram a atração de L. umbratilis pelos edentados (64%, principalmente por C. didactylus), L. shannoni, similar a espécie anterior com 73% para preguiças e L. anduzei por Bradypodidae (63%). Tesh et al., (1971, 1972) no Panamá, realizaram também testes de precipitina em L. umbratilis e demonstraram que, de 39 exemplares examinados, 20 (51,3%) tinham se alimentado em primatas, 11 (28%) em roedores e 8 (18%) em tamanduás. Noutra ocasião, contudo, verificaram que 35 exemplares de L. umbratilis tinham se alimentado sobre primatas e um sobre porco-espinho (Lainson & Shaw, 1979).

A espécie L. rorotaensis, tem sido encontrada no Estado do Pará, ocasionalmente infectada com Trypanosoma tetradactyli, provavelmente de répteis da espécie Thecadactylus rapicaudatus (Lainson & Shaw, 1979). Estudos usando técnicas moleculares (KDNA) para a detecção de parasitos em flebotomíneos, também demonstraram infecção por Endotrypanum em L. shannoni, L. umbratilis e L. anduzei (Franco & Grimaldi, 1999).

No Pará, L. tuberculata foi encontrada com uma espécie desconhecida de leishmania, assinalada no sub-gênero Viannia (Killick-Kendrick, 1990).

Ainda, segundo este autor, 16 isolados de L. umbratis, 1 de L. ayrozi e 13 de L. squamiventris squamiventris também não foram identificados.

A presença mais freqüente das espécies L. flaviscutellata e L olmeca nociva, vetoras da Leishmania (Leishmania) amazonensis Lainson & Shaw, 1972, ao nível do solo, tem uma relação direta com sua associação por roedores silvestres, Proechimys e Oryzomys, encontrados naturalmente infectados com a leishmania citada. Por sua vez, L. umbratilis e L. anduzei, vetoras da Leishmania (Viannia) guyanensis Floch, 1954, e que são atraídas por Edentados Choloepus didactylus e marsupiais do gênero Didelphis, animais arborícolas, que sobem e descem as árvores em busca de alimento, foram encontradas com freqüência nos três níveis de estratificação.

Rangel et al. (1999) estudando a distribuição vertical de flebótomos, demonstraram que, tanto ao nível do solo quanto na copa das árvores, a espécie L. umbratilis, juntamente com L. whitmani e l. antunesi eram dominantes.

Esses resultados, assim como os obtidos por outros autores, demonstram que ao longo da estratificação vertical, a distribuição dos flebótomos variou em número de espécies, o que pode ser explicada em parte, por exemplo, pela preferência alimentar de espécies como L. umbratilis por preguiças ao nível da copa das árvores e L. flaviscutellata e L. olmeca nociva por roedores, ao nível do solo (Genaro et al., 1986).

A espécie L. umbratilis, principal vetor de L. guyanensis no norte do Brasil e nas Guianas, tem os troncos de árvores como seus lugares habituais de descanso, e as fêmeas se movem periodicamente desde o nível do solo até as copas das árvores, onde ficam hospedeiros reservatórios como Choloepus didactylus e Tamanduá tetradactyla (Lainson, 1983; Young & Arias, 1992). Quando os flebótomos, como por exemplo L. umbratilis, são perturbados nos troncos, tanto no nível do solo como na copa das árvores, podem vir a transmitir para o homem a L. guyanensis (Balbino et al., 2001).

Os resultados obtidos em relação à espécie L. umbratilis, sendo encontrada em quantidades significativas nos diferentes níveis de estratificação vertical, desde o solo até as copas das árvores, são importantes para a compreensão da epidemiologia da propagação das doenças transmitidas pelos flebótomos para o homem. O risco da transmissão de L. guyanensis por L. umbratilis pode ocorrer durante os períodos diurno e noturno, quando o vetor é perturbado em seus sítios de repouso.

Agradecimentos

Ao Professor Rui Alves de Freitas (Coordenação de Pesquisas em Ciências da Saúde, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia), pelo auxílio na identificação específica dos flebótomos.

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Recebido em 25 de maio de 2001
Versão final reapresentada em 8 de novembro de 2001
Aprovado em 22 de janeiro de 2002