Fatores ambientais associados à ocorrência de leishmaniose visceral canina em uma área de recente introdução da doença no Estado do Rio de Janeiro, Brasil

Factores ambientales asociados a la ocurrencia de leishmaniosis visceral canina en un área de reciente introducción de la enfermedad en el estado de Río de Janeiro, Brasil

Tuanne Rotti Abrantes Guilherme Loureiro Werneck Andréa Sobral de Almeida Fabiano Borges Figueiredo Sobre os autores

Resumo:

Foi avaliada a associação entre características ambientais obtidas por sensoriamento remoto e a prevalência da leishmaniose visceral canina (LVC) no bairro do Jacaré, área de recente introdução da doença, no Município de Niterói, Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Trata-se de um estudo seccional para avaliação da prevalência de LVC, definida por meio da positividade no teste imunocromatográfico rápido em dupla plataforma (dual path platform - DPP), confirmada com o ensaio imunoenzimático (EIE). Foram incluídos 97 cães com prevalência de LVC de 21,6%. Houve maior frequência de LVC em cães com a convivência com outro cão, gambá, mico e ouriço-terrestre, assim como com a história de remoção de outros cães com LVC do domicílio. Na análise multivariada, ajustada por sexo e idade do cão, cães residentes em áreas com maior cobertura de vegetação esparsa apresentaram prevalência da infecção por Leishmania infantum cinco vezes maior do que aqueles que residiam em áreas menos vegetadas (OR = 5,72; IC95%: 1,47-22,20). Por outro lado, áreas mais urbanizadas caracterizadas como comerciais ou residenciais carentes, identificadas pelo sensoriamento remoto como aquelas com alta densidade de estruturas cinza, estiveram associadas à menor ocorrência da LVC (OR = 0,09; IC95%: 0,01-0,92). A maior prevalência de infecção em cães convivendo com outros animais silvestres e em áreas com maior cobertura vegetal, associada com menor prevalência em áreas urbanizadas, indica um padrão rural de transmissão da LVC nessa área.

Palavras-chave:
Leishmaniose Visceral; Cães; Sensores Remotos

Resumen:

Se evaluó la asociación entre las características ambientales obtenidas por teledetección y la prevalencia de la leishmaniosis visceral canina (LVC) en el barrio de Jacaré, área de reciente introducción de la enfermedad, en el municipio de Niteroi, Estado de Río de Janeiro, Brasil. Se trata de un estudio seccional para la evaluación de la prevalencia de LVC, definida mediante la positividad en el test inmunocromatográfico rápido en una plataforma de doble vía (dual path platform - DPP), confirmada con un ensayo imunoenzimático (EIE). Se incluyeron a 97 perros con una prevalencia de LVC de un 21,6%. Hubo una mayor frecuencia de LVC en perros que conviven con otros perros, zarigüeyas, monos y erizos terrestres, así como con el historial de retirada de otros perros con LVC del domicilio. En el análisis multivariado, ajustado por sexo y edad del perro, los perros residentes en áreas con una mayor cobertura de vegetación muy dispersa presentaron una prevalencia de infección por Leishmania infantum cinco veces mayor que aquellos que residían en áreas con menos vegetación (OR = 5,72; IC95%: 1,47-22,20). Por otro lado, las áreas más urbanizadas, caracterizadas como comerciales o residenciales con pocos recursos, identificadas mediante teledetección como aquellas con una alta densidad de estructuras en gris, estuvieron asociadas a una menor ocurrencia de la LVC (OR = 0,09; IC95%: 0,01-0,92). La mayor prevalencia de infección en perros, conviviendo con otros animales silvestres y en áreas con una mayor superficie vegetal, se asocia con una menor prevalencia en áreas urbanizadas, lo que indica un padrón rural de transmisión de la LVC en ese área.

Palabras-clave:
Leishmaniasis Visceral; Perros; Sensores Remotos

Introdução

A leishmaniose visceral (LV) é uma zoonose de importância em saúde pública e ocupa o nono lugar em relação à carga de doenças infecciosas mundialmente 11. World Health Organization. Control of the leishmaniases. Report of a Meeting of the WHO Expert Committee on the Control of Leishmaniases. Geneva: World Health Organization; 2010. (WHO Technical Report Series, 949).,22. Alvar J, Vélez ID, Bern C, Herrero M, Desjeux P, Cano J, et al. Leishmaniasis worldwide and global estimates of its incidence. PLoS One 2012; 7:e35671.. A doença é endêmica em 65 países, com uma incidência estimada em 400 mil novos casos e 50 mil mortes por ano 33. World Health Organization. Global Health Observatory data. Leishmaniasis: situation and trends. Genebra: World Health Organization; 2013..

No Brasil, a doença é causada por Leishmania infantum, o principal vetor é o flebotomíneo Lutzomyia longipalpis e o cão (Canis familiaris) é o principal reservatório no ambiente doméstico e peridoméstico 44. França-Silva JC, Barata RA, Costa RT, Monteiro EM, Machado-Coelho GL, Vieira EP, et al. Importance of Lutzomyia longipalpis in the dynamics of transmission of canine visceral leishmaniasis in the endemic area of Porteirinha Municipality, Minas Gerais, Brazil. Vet Parasitol 2005; 131:213-20.. Nos cães, o parasitismo é abundante nas vísceras e na derme, porém os cães infectados podem permanecer sem sinais clínicos por um longo período de tempo, servindo como fonte de infecção para o vetor 11. World Health Organization. Control of the leishmaniases. Report of a Meeting of the WHO Expert Committee on the Control of Leishmaniases. Geneva: World Health Organization; 2010. (WHO Technical Report Series, 949)..

Nas áreas endêmicas, o Ministério da Saúde preconiza para o controle do reservatório canino a realização de inquérito sorológico e eutanásia em cães sororreatores 55. Departamento de Vigilância Epidemiológica, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006. (Série A. Normas e Manuais Técnicos)..

Anteriormente conhecida como uma doença de características rurais, a LV vem se tornando endêmica e epidêmica em grandes cidades brasileiras desde a década de 1980 66. Werneck GL. Forum: geographic spread and urbanization of visceral leishmaniasis in Brazil. Cad Saúde Pública 2008; 24:2937-40.. O processo desordenado de ocupação urbana associado à migração, assentamentos urbanos não planejados e saneamento precário leva às condições precárias de vida e destruição ambiental, promovendo condições favoráveis para a reprodução do flebotomíneo 77. Rangel EF, Vilela ML. Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) and urbanization of visceral leishmaniasis in Brazil. Cad Saúde Pública 2008; 24:2948-52.,88. Cerbino Neto J, Werneck GL, Costa CHN. Factors associated with the incidence of urban visceral leishmaniasis: an ecological study in Teresina, Piauí State, Brazil. Cad Saúde Pública 2009; 25:1543-51..

A avaliação de doenças endêmicas na perspectiva de vários elementos envolvidos no ciclo de transmissão, tais como os determinantes ambientais e sociais da doença, tem sido o enfoque de alguns estudos empregando técnicas de geoprocessamento 88. Cerbino Neto J, Werneck GL, Costa CHN. Factors associated with the incidence of urban visceral leishmaniasis: an ecological study in Teresina, Piauí State, Brazil. Cad Saúde Pública 2009; 25:1543-51.,99. Werneck GL, Maguire JH. Spatial modeling using mixed models: an ecologic study of visceral leishmaniasis in Teresina, Piauí State, Brazil. Cad Saúde Pública 2002; 18: 633-7.,1010. Almeida AS, Medronho RA, Werneck GL. Identification of risk areas for visceral leishmaniasis in Teresina, Piaui State, Brazil. Am J Trop Med Hyg 2011; 84:681-7.,1111. Almeida AS, Werneck GL, Resendes APC. Classificação orientada a objeto de imagens de sensoriamento remoto em estudos epidemiológicos sobre leishmaniose visceral em área urbana. Cad Saúde Pública 2014; 30:1639-53.,1212. Almeida AS, Werneck GL. Prediction of high-risk areas for visceral leishmaniasis using socioeconomic indicators and remote sensing data. Int J Health Geogr 2014; 13:13.. Ferramentas de geoprocessamento, em especial o sensoriamento remoto, pode ser uma alternativa para identificação de fatores ambientais que se associem com a ocorrência da LV. A identificação desses fatores pode contribuir para a determinação da alocação de recursos e implementação de medidas de controle 11. World Health Organization. Control of the leishmaniases. Report of a Meeting of the WHO Expert Committee on the Control of Leishmaniases. Geneva: World Health Organization; 2010. (WHO Technical Report Series, 949).,1111. Almeida AS, Werneck GL, Resendes APC. Classificação orientada a objeto de imagens de sensoriamento remoto em estudos epidemiológicos sobre leishmaniose visceral em área urbana. Cad Saúde Pública 2014; 30:1639-53.,1212. Almeida AS, Werneck GL. Prediction of high-risk areas for visceral leishmaniasis using socioeconomic indicators and remote sensing data. Int J Health Geogr 2014; 13:13.. Entretanto, alguns estudos têm salientando que o uso potencial de imagens obtidas por sensoriamento remoto para estudo de endemias em áreas urbanas e periurbanas implica grandes desafios conceituais e técnicos 1212. Almeida AS, Werneck GL. Prediction of high-risk areas for visceral leishmaniasis using socioeconomic indicators and remote sensing data. Int J Health Geogr 2014; 13:13.,1313. Correia VRM, Carvalho MS, Sabroza PC, Vasconcelos CH. Remote sensing as a tool to survey endemic diseases in Brazil. Cad Saúde Pública 2004; 20:891-904.,1414. Correia VRM, Monteiro AMV, Carvalho MS, Werneck GL. Uma aplicação do sensoriamento remoto para a investigação de endemias urbanas. Cad Saúde Pública 2007; 23:1015-28..

No Estado do Rio de Janeiro, novas áreas têm sido identificadas com ocorrência de leishmaniose visceral canina (LVC) em diversos municípios 1515. Abrantes TR, Madeira MF, Silva DA, Perié CSFS, Mendes Júnior AAV, Menezes RC, et al. Identification of canine visceral leishmaniasis in a previously unaffected area by conventional diagnostic techniques and cell-block fixation. Rev Inst Med Trop São Paulo 2016; 58:3.,1616. Oliveira AC, Figueiredo FB, Silva VL, Santos FN, Souza MB, Madeira MF, et al. Canine visceral leishmaniasis case investigation in the Jacare region of Niteroi, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:325-32.,1717. Silva DA, Madeira MF, Figueiredo FB. Geographical expansion of canine visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro State, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:435-8.. Contudo, pouco se conhece acerca dos fatores ambientais envolvidos no aparecimento da LVC nessas áreas. Este artigo tem como objetivo avaliar a associação entre características ambientais obtidas por sensoriamento remoto e a ocorrência da LVC em área de recente introdução da doença no bairro do Jacaré, Município de Niterói.

Materiais e métodos

Desenho e local do estudo

Foi realizada a investigação do foco para LVC pelo caso índice identificado em 2009, no bairro do Jacaré (Figura 1). Seguindo a recomendação do Ministério da Saúde para avaliação da infecção canina por L. infantum, foi delimitada a área para investigação do foco, realizando um estudo seccional entre 110 cães residentes ao redor do caso índice, entre dezembro de 2011 e março de 2012 55. Departamento de Vigilância Epidemiológica, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006. (Série A. Normas e Manuais Técnicos)..

Figura 1
Imagem de satélite WorldView 2 do bairro do Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil.

O bairro do Jacaré tem como limites os bairros de Piratininga, Cafubá, Cantagalo, Vila Progresso, Muriqui, Rio do Ouro, Serra Grande e Santo Antônio 1818. Secretaria Municipal de Urbanismo e Mobilidade, Prefeitura Municipal de Niterói. Regiões e departamento, 2014. http://urbanismo.niteroi.rj.gov.br/wp-content/uploads/2014/09/SMU_MapaBairros_2014.pdf (acessado em 19/Jan/2016).
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. Está localizado no Município de Niterói, com coordenadas 22°53’00” de latitude Sul e 43°06’13” de longitude Oeste, a 5 metros de altitude, e sua vegetação constituída de Mata Atlântica 1919. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Sistema IBGE de Recuperação Automática (SIDRA), 2010. http: http://www.sidra.ibge.gov.br/cd/cd2010rpu.asp?o=6&i=P (acessado em 19/Jan/2016).
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. A partir da década de 1960, a área passou a ser ocupada por posseiros oriundos de diversos locais. Está localizado na Reserva Ecológica Darcy Ribeiro, possuindo características rurais e presença de alguns sitiantes, além de um recente aumento de aglomerados subnormais. A ocupação espacial se desenvolveu em torno da principal via do bairro, onde predomina a população de baixa renda 2020. Secretaria Municipal de Desenvolvimento, Ciência e Tecnologia de Niterói. Niterói: bairros, 2013. http://culturaniteroi.com.br/blog/?id=344 ) (acessado em 04/Jan/2016).
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. Segundo o Censo Demográfico de 2010, o Jacaré possui uma área de 9,45km2e uma população de 3.563 habitantes 1919. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Sistema IBGE de Recuperação Automática (SIDRA), 2010. http: http://www.sidra.ibge.gov.br/cd/cd2010rpu.asp?o=6&i=P (acessado em 19/Jan/2016).
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.

Coleta de dados

Foram realizadas visitas domiciliares pela equipe de campo, em todas as residências, com base no caso índice, até atingir a amostra de 110 cães.

Após o esclarecimento dos objetivos do estudo e assinatura do termo de consentimento, foi preenchido o questionário com informações dos cães, como sexo, faixa etária e convivência com outros animais, e dos domicílios (se estava localizado em área rural ou urbana), assim como a ocorrência anterior de caso humano ou canino de LV na residência.

Em seguida, os cães foram contidos mecanicamente e amordaçados para a coleta de sangue para realização do teste imunocromatográfico rápido em dupla plataforma (dual path platform - DPP) e ensaio imunoenzimático (EIE), ambos produzidos pelo Instituto de Tecnologia em Imunobiológicos (Bio-Manguinhos) na Fundação Oswaldo Cruz (Fiocruz). O DPP foi realizado em campo com sangue total. O sangue foi acondicionado em tubos sem anticoagulante e transportado sob refrigeração até o setor de Imunodiagnóstico do Laboratório de Pesquisa e Serviço em Saúde Pública da Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca (ENSP/Fiocruz), onde foi obtido o soro para a realização do EIE com o kit EIE, de acordo com as recomendações do fabricante.

Os cães sororreatores ao DPP foram sedados para obtenção de amostras de pele íntegra da região escapular e aspirado de medula óssea, seguindo protocolo de Abrantes et al. 1515. Abrantes TR, Madeira MF, Silva DA, Perié CSFS, Mendes Júnior AAV, Menezes RC, et al. Identification of canine visceral leishmaniasis in a previously unaffected area by conventional diagnostic techniques and cell-block fixation. Rev Inst Med Trop São Paulo 2016; 58:3.. As amostras de pele foram acondicionadas em solução salina tamponada com fosfato (PBS), acrescido de antibióticos (penicilina e estreptomicina) e antifúngico (fluorocitosina), e as amostras de medula óssea foram armazenadas direto no meio de cultura bifásico Novy, MacNeal, Nicole (NNN), ambas transportadas sob refrigeração, sendo enviadas e processadas no Laboratório de Pesquisa Clínica e Vigilância em Leishmanioses (LapClinVigiLeish), no Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas (INI/Fiocruz) para a realização da cultura parasitológica, de acordo com Silva et al. 2121. Silva DA, Madeira MF, Teixeira AC, Souza CM, Figueiredo FB. Laboratory tests performed on Leishmania seroreactive dogs euthanized by the leishmaniasis control program. Vet Parasitol 2011; 179:257-61.. A caracterização dos isolados por meio de isoenzimas foi realizada de acordo com o protocolo descrito por Cupolillo et al. 2222. Cupolillo E, Grimaldi G. Jr, Momen H. A general classification of New World Leishmania using numerical zymotaxonomy. Am J Trop Med Hyg 1994; 50:296-311..

O diagnóstico de infecção por L. infantum foi estabelecido pelo isolamento do parasito em cultura ou pela concordância positiva do DPP e EIE.

Geoprocessamento

A geocodificação dos endereços das residências dos cães foi feita por intermédio do sistema de posicionamento global (GPS). Os dados do receptor de sinal GPS foram configurados para fornecer as posições com coordenadas planas na projeção do Sistema Universal Transversa de Mercator (UTM) e Datum World Geodetic System (WGS) 84. Mapas de pontos foram elaborados utilizando o software livre TerraView 4.2.2, disponível no site do Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE; http://www.dpi.inpe.br/terraview).

Para a realização do sensoriamento remoto no bairro do Jacaré, foi utilizada uma imagem do satélite sensor WorldView 2 do ano de 2010, sensor com alta resolução espacial. Foi utilizada a malha de vias do bairro do Jacaré, para melhor definição do contexto urbano, adquirida na página da Internet do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE).

Ao redor dos casos foi aplicado um buffer de 100 metros divididos em quadrículas de células de 25x25 (625 metros quadrados de área). A classificação da imagem, realizada apenas nas células com cães, intencionou extrair as seguintes características referentes à cobertura do solo: piscina (água), cobertura cinza escura (caracterizando áreas comerciais e também áreas com telha de amianto cinza, indicando áreas urbanizadas ocupadas por população vulnerável à pobreza), telhado de cerâmica (vermelho), telhado metálico e vegetação (densa ou esparsa). As classes de vegetação foram discriminadas por meio do Índice de Vegetação por Diferença Normalizada (Normalized Difference Vegetation Index - NDVI) que permitiu minimizar a confusão espectral decorrente de efeitos de sombreamento 1313. Correia VRM, Carvalho MS, Sabroza PC, Vasconcelos CH. Remote sensing as a tool to survey endemic diseases in Brazil. Cad Saúde Pública 2004; 20:891-904..

Para a obtenção das características de cobertura do solo, foi realizada a classificação orientada a objetos, envolvendo cinco etapas: caracterização das classes, segmentação da imagem, elaboração da rede semântica, classificação e avaliação dos resultados 1212. Almeida AS, Werneck GL. Prediction of high-risk areas for visceral leishmaniasis using socioeconomic indicators and remote sensing data. Int J Health Geogr 2014; 13:13..

O procedimento da classificação da imagem foi realizado no aplicativo eCognition Developer 64 8.0 (http://www.ecognition.com/), que inclui dois passos: segmentação multiresolução e classificação por algoritmos com lógica fuzzy e booleana.

Após uma interpretação visual de cada imagem para a definição das classes temáticas, a imagem do satélite foi segmentada pelo algoritmo multiresolução, em que se criaram objetos em diferentes escalas, de acordo com critérios de forma, cor e homogeneidade 1111. Almeida AS, Werneck GL, Resendes APC. Classificação orientada a objeto de imagens de sensoriamento remoto em estudos epidemiológicos sobre leishmaniose visceral em área urbana. Cad Saúde Pública 2014; 30:1639-53..

Análise estatística

Por meio de tabulações, foram descritas as seguintes características: prevalência da infecção por L. infantum, sexo, idade, proximidade do domicílio com região de mata, grau de confinamento do cão (dentro de casa, acesso ao quintal ou vida livre), convivência com outros animais, especificamente cães, gatos, gambás, micos e ouriço-terrestre e histórico de LVC no domicílio.

Nas análises bivariadas, utilizou-se o teste exato de Fisher para avaliar diferenças na ocorrência da infecção por L. infantum de acordo com as características dos cães e dos domicílios.

As variáveis ambientais foram categorizadas com uso do ponto de corte com melhor poder de predição identificado por meio de árvores de classificação da seguinte forma: NDVI mínimo (≤ -0,85/> -0,85); NDVI médio (≤ 0,63/> 0,63); NDVI máximo (≤ 0,96/> 0,96); vegetação densa (≤ 67,0/> 67,5); telhado de cerâmica (%) (≤ 3,0/> 3,0); telhado metálico (%) (≤ 1,75/> 1,75); cobertura cinza (%) (≤ 5,0/> 5,0); vegetação esparsa (%) (≤ 42,5/> 42,5).

Associações entre variáveis ambientais com a ocorrência de infecção canina foram expressas por razões de chances (odds ratios - OR) e seus respectivos intervalos de 95% de confiança (IC95%), obtidos por regressão logística simples e ajustada por sexo e idade do cão.

Aspectos éticos

O projeto foi aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA/Fiocruz), sob a licença LW-47-12.

Resultados

Foram investigados 49 domicílios nos quais havia relato de terem existido seis cães com LVC e ausência de casos humanos de LV antes do inquérito. Nos 110 cães avaliados no inquérito canino, 97 foram incluídos nas análises, devido à ausência de 13 pontos georreferenciados.

Quanto às características dos 97 cães, 54,1% eram machos, 61,1% tinham entre um e sete anos, 91,3% viviam em região de mata, 60% tinham acesso restrito ao quintal e 90,2% conviviam com outros animais, sendo 82,6% dessa convivência com outros cães.

Foi encontrada prevalência de infecção por L. infantum de 21,6%. A frequência de positividade do DPP, do EIE e da cultura parasitológica foi de 26,3%, 30,9% e 16,6%, respectivamente. Dos 21 cães considerados positivos, quatro apresentaram isolamento de L. infantum em cultura.

Características do ambiente de criação dos cães foram obtidas com os proprietários de 92 cães. Houve maior frequência de LVC em cães com a convivência com outro cão, gambá, mico e ouriço-terrestre, assim como com a história de remoção de outros cães com LVC do domicílio (Tabela 1).

A Figura 2 mostra o predomínio de vegetação densa e esparsa dentro das unidades de análise (quadrículas).

Tabela 1
Prevalência de leishmaniose visceral canina (LVC) segundo características do ambiente de criação dos cães. Bairro do Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil, 2011-2012.

Figura 2
Distribuição espacial dos casos de leishmaniose visceral canina (LVC) com aplicação de buffers no bairro do Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil, entre 2011 e 2012.

O percentual de cada classe nas quadrículas foi de 0,01% (piscina), 3,5% (cobertura cinza), 1,1% (telhado de cerâmica), 0,9% (telhado metálico), 69,7% (vegetação densa) e 24,5% (vegetação esparsa).

Cães residentes em áreas com maior cobertura de vegetação esparsa apresentaram prevalência da infecção por L. infantum cinco vezes maior do que aqueles que residiam em áreas menos vegetadas (OR = 5,72; IC95%: 1,47-22,20). Por outro lado, áreas mais urbanizadas, caracterizadas como comerciais ou residenciais carentes, identificadas pelo sensoriamento remoto como aquelas com alta densidade de estruturas cinza estiveram associadas à menor ocorrência da LVC (OR = 0,09; IC95%: 0,01-0,92) (Tabela 2).

Tabela 2
Razões de chances (odds ratios - OR) e intervalos de 95% de confiança (IC95%) para leishmaniose visceral canina associada às características ambientais. Bairro Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil.

Discussão

A prevalência de LVC encontrada neste estudo (21,65%) foi semelhante às encontradas no Estado Rio de Janeiro tanto em áreas de recente introdução (25,2% em Itaipuaçu, Maricá; 18,1% Ilha de Marambaia, Rio de Janeiro), como em áreas consideradas endêmicas (25% Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro) 1515. Abrantes TR, Madeira MF, Silva DA, Perié CSFS, Mendes Júnior AAV, Menezes RC, et al. Identification of canine visceral leishmaniasis in a previously unaffected area by conventional diagnostic techniques and cell-block fixation. Rev Inst Med Trop São Paulo 2016; 58:3.,2323. Carmo LAL, Souza MB, Silva VL, Santos FN, Almeida AB, Barbosa Filho CJL, et al. Serological survey of cases of canine visceral leishmaniasis and evaluation of phlebotomine fauna on Marambaia Island, municipality of Mangaratiba, Rio de Janeiro state, Brazil. Rev Bras Ciênc Vet 2014; 21:247-51.,2424. Cabrera MAA, Paula AA, Camacho LAB, Marzochi MCA, Xavier SC, Silva AVM, et al. Canine visceral leishmaniasis in Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro, Brazil: assessment of risk factors. Rev Inst Med Trop São Paulo 2003; 45:79-83., embora haja diferença nas metodologias empregadas. Prevalências podem variar em decorrência do teste diagnóstico utilizado e da forma como cães foram recrutados para o estudo 2525. Julião FS, Souza BMPS, Freitas DS, Oliveira LS, Laranjeira DF, Dias-Lima AG, et al. Investigação de áreas de risco como metodologia complementar ao controle da leishmaniose visceral canina. Pesq Vet Bras 2007; 27:319-24., mas a similaridade dos resultados em diferentes estudos indica alta endemicidade da LVC em diferentes regiões do Estado do Rio de Janeiro.

A expansão geográfica da LVC vem sendo registrada em vários estados brasileiros, tendo sido atribuída a vários fatores, como dificuldades em eliminar os reservatórios, diversidade epidemiológica das regiões afetadas, altos custos financeiros para sustentação das ações de controle, alta capacidade de adaptação do vetor ao peridomicílio e medidas insuficientes para o seu controle 2626. Oliveira CD, Morais MH, Machado-Coelho GL. Visceral leishmaniasis in large Brazilian cities: challenges for control. Cad Saúde Pública 2008; 24:2953-8..

Em diversas regiões no Estado do Rio de Janeiro, novos casos de LVC vêm sendo relatados 1717. Silva DA, Madeira MF, Figueiredo FB. Geographical expansion of canine visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro State, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:435-8.,2727. Paula CC, Figueiredo FB, Menezes RC, Mouta-Confort E, Bogio A, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina em Maricá, Estado do Rio de Janeiro: relato do primeiro caso autóctone. Rev Soc Bras Med Trop 2009; 42:77-8.,2828. Campos MP, Silva DA, Madeira MF, Velho Júnior AAM, Figueiredo FB. First autochthonous case of canine visceral leishmaniasis in Volta Redonda, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Bras Parasitol Vet 2013; 22:424-6.,2929. Mello CX, Figueiredo FB, Mendes Júnior AAV, Furtado MC, Miranda LFC, Madeira MF. Outbreak of canine visceral leishmaniasis in Barra Mansa, State of Rio de Janeiro. Rev Soc Bras Med Trop 2014; 47:788-90.,3030. Sangenis LHC, Lima SRA, Mello CX, Cardoso DT, Mello JN, Espirito Santo MCC, et al. Expansion of visceral leishmaniasis in the State of Rio de Janeiro, Brazil: report of the first autochthonous case in the municipality of Volta Redonda and the difficulty of diagnosis. Rev Inst Med Trop São Paulo 2014; 56:271-4., o que indica uma possível mudança no comportamento da doença, permitindo o surgimento de surtos em áreas urbanas, como já ocorreu em outras cidades brasileiras 3131. Figueiredo FB, Lima Júnior FEF, Tomio JE, Indá FMC, Corrêa GLB, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina: dois casos autóctones no município de Florianópolis, estado de Santa Catarina. Acta Sci Vet (Impr.) 2012; 40:1026.. Transformações ambientais associadas aos movimentos migratórios e ao processo de urbanização são possíveis explicações para a urbanização da LV, uma doença originalmente restrita às áreas rurais e que passou a ocorrer de forma endêmica e epidêmica em grandes cidades brasileiras 55. Departamento de Vigilância Epidemiológica, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006. (Série A. Normas e Manuais Técnicos).,3232. Werneck GL, Costa CHN, Walker AM, David JR, Wand M, Maguire JH. The urban spread of visceral leishmaniasis: clues from spatial analysis. Epidemiology 2002; 13:364-7..

A avaliação entomológica descrita por Oliveira et al. 1616. Oliveira AC, Figueiredo FB, Silva VL, Santos FN, Souza MB, Madeira MF, et al. Canine visceral leishmaniasis case investigation in the Jacare region of Niteroi, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:325-32., realizada na mesma área e período deste estudo, não encontrou o principal vetor de transmissão na LVC, o Lu. longipalpis. Mesmo considerando as dificuldades inerentes à detecção de vetores das leishmanioses, tal achado sugere que outras espécies encontradas nessa área, como Lu. migonei, possam estar envolvidas na transmissão da LVC 1616. Oliveira AC, Figueiredo FB, Silva VL, Santos FN, Souza MB, Madeira MF, et al. Canine visceral leishmaniasis case investigation in the Jacare region of Niteroi, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:325-32.,3333. Souza MB, Marzochi MCA, Carvalho RW, Ribeiro PC, Pontes CS, Caetano JM, et al. Ausência da Lutzomyia longipalpis em algumas áreas de ocorrência de leishmaniose visceral no Município do Rio de Janeiro. Cad Saúde Pública 2003; 19:1881-5..

Não houve associação entre ocorrência de infecção por L. infantum com sexo, idade e grau de confinamento do cão, corroborando os resultados encontrados em outros estudos 2424. Cabrera MAA, Paula AA, Camacho LAB, Marzochi MCA, Xavier SC, Silva AVM, et al. Canine visceral leishmaniasis in Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro, Brazil: assessment of risk factors. Rev Inst Med Trop São Paulo 2003; 45:79-83.,3434. Moreira Jr ED, Souza VMM, Sreenivasan M, Lopes NL, Barreto RB, Carvalho LP. Peridomestic risk factors for canine leishmaniasis in urban dwellings: new findings from a prospective study in Brazil. Am J Trop Med Hyg 2003; 69:393-7.,3535. Gontijo CMF, Melo MN. Leishmaniose visceral no Brasil: quadro atual, desafios e perspectivas. Rev Bras Epidemiol 2008; 8:338-49.,3636. Almeida ABPF, Faria RP, Pimentel MF, Dahroug MA, Turbino NC, Sousa VR. Inquérito soroepidemiológico de leishmaniose canina em áreas endêmicas de Cuiabá, Estado de Mato Grosso. Rev Soc Bras Med Trop 2009; 42:156-9.,3737. Oliveira LC, Araujo RR, Alves CR, Mouta-Confort E, Lopez JA, Mendonça-Lima FW. Seroprevalence and risk factors for canine visceral leishmaniasis in the endemic area of Dias D'Avila, State of Bahia, Brazil. Rev Soc Bras Med Trop 2010; 43:400-4.. A proximidade do domicílio com região de mata também não apresentou associação com ocorrência da infecção por L. infantum. Entretanto, um estudo realizado em Cuiabá, Mato Grosso, identificou como os principais fatores de risco para infecção canina a permanência em ambiente peridomiciliar e a proximidade das residências com a mata e vegetação densa 3636. Almeida ABPF, Faria RP, Pimentel MF, Dahroug MA, Turbino NC, Sousa VR. Inquérito soroepidemiológico de leishmaniose canina em áreas endêmicas de Cuiabá, Estado de Mato Grosso. Rev Soc Bras Med Trop 2009; 42:156-9.. Talvez o fato possa estar associado à maior exposição ao vetor, aumentando a chance de infecção canina na área. A não identificação do Lu. longipalpis, neste estudo pode estar relacionada à diferença desses resultados.

A associação entre a ocorrência da infecção por L. infantum com o histórico de LVC no domicílio foi considerado um fator para o aumento de ocorrência da infecção, corroborando com os resultados encontrados em Teresina, Piauí 3838. Silva JP, Werneck GL, Macedo EC, Carvalho H, Pires e Cruz MS. Fatores associados à infecção por Leishmania chagasi em cães domiciliados de Teresina, Estado do Piauí, Brasil. Rev Soc Bras Med Trop 2012; 45:480-4.. Isso sugere que a retirada e eutanásia dos cães infectados como estratégia de controle é ineficaz para a interrupção da transmissão da leishmaniose em cães, em razão da alta taxa de substituição de cães eliminados por outros cães suscetíveis 3939. Romero GA, Boelaert M. Control of visceral leishmaniasis in Latin America - a systematic review. PLoS Negl Trop Dis 2010; 4:e584..

A presença de animais domésticos e silvestres foi associada com maior prevalência de infecção. Tal fato sugere que a presença desses animais pode favorecer a manutenção do ciclo de transmissão da infecção canina, pela atração de flebotomíneos, como foi descrito em outros estudos 2424. Cabrera MAA, Paula AA, Camacho LAB, Marzochi MCA, Xavier SC, Silva AVM, et al. Canine visceral leishmaniasis in Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro, Brazil: assessment of risk factors. Rev Inst Med Trop São Paulo 2003; 45:79-83.,3838. Silva JP, Werneck GL, Macedo EC, Carvalho H, Pires e Cruz MS. Fatores associados à infecção por Leishmania chagasi em cães domiciliados de Teresina, Estado do Piauí, Brasil. Rev Soc Bras Med Trop 2012; 45:480-4.,4040. Lainson R, Rangel EF. Lutzomyia longipalpis and the eco-epidemiology of American visceral leishmaniasis, with particular reference to Brazil - a review. Mem Inst Oswaldo Cruz 2005; 100:811-27..

Apesar da existência de núcleos de população de baixa renda e aglomerados subnormais na área estudada, foi observado que a distribuição espacial da ocorrência de infecção por L. infantum ocorreu apenas na região rural do bairro, ao longo da rua principal, em casas com melhores estruturas e menos aglomeradas. Esses resultados encontrados vão de encontro com aqueles que verificaram a proximidade da moradia dos cães com áreas favelizadas como fator de risco para a infecção por Leishmania99. Werneck GL, Maguire JH. Spatial modeling using mixed models: an ecologic study of visceral leishmaniasis in Teresina, Piauí State, Brazil. Cad Saúde Pública 2002; 18: 633-7.. Porém, não se pode minimizar a preocupação com a expansão da doença em todo o bairro, já que o ambiente possui condições favoráveis ao desenvolvimento vetorial, sua adaptação e manutenção do ciclo de transmissão da doença. Fatores como temperatura, umidade relativa do ar e precipitação podem influenciar na densidade populacional de flebotomíneos. As mudanças ambientais por causa da ocupação humana desordenada e da invasão em áreas florestais permitem que os vetores se aproximem cada vez mais do peridomicílio e domicílio e ciclos das leishmanioses ocorram nesse ambiente modificado 4141. Lainson R, Shaw JJ. New World leishmaniasis: the neotropical Leishmania species. In: Collier L, Balows A, Sussman M, editors. Microbiology and microbial infections. 9th Ed. London: Topley & Wilson's; 1998. p. 241-66.,4242. Madeira MF, Uchoa CMA, Leal CA, Silva RMM, Duarte R, Magalhães CM, et al. Leishmania (Viannia) braziliensis em cães naturalmente infectados. Rev Soc Bras Med Trop 2003; 36:551-5..

Verificaram-se prevalências de infecção por L. infantum mais altas em áreas com maior cobertura por vegetação esparsa. Por outro lado, não houve associação estatisticamente significante da cobertura por vegetação densa com a ocorrência de infecção por L. infantum. O fato de não ter sido encontrada associação com a presença ou proximidade com vegetação densa, o que vários estudos com LV humana e canina salientaram 1111. Almeida AS, Werneck GL, Resendes APC. Classificação orientada a objeto de imagens de sensoriamento remoto em estudos epidemiológicos sobre leishmaniose visceral em área urbana. Cad Saúde Pública 2014; 30:1639-53.,4343. Belo VS, Werneck GL, Barbosa DS, Simões TC, Nascimento BW, da Silva ES, et al. Factors associated with visceral leishmaniasis in the americas: a systematic review and meta-analysis. PLoS Negl Trop Dis 2013; 25:7:e2182.,4444. Belo VS, Struchiner CJ, Werneck GL, Barbosa DS, de Oliveira RB, Teixeira Neto RG, et al. A systematic review and meta-analysis of the factors associated with Leishmania infantum infection in dogs in Brazil. Vet Parasitol 2013; 195:1-13., pode decorrer do fato de esse tipo de cobertura do solo estar presente de forma muito abundante, cobrindo no mínimo 40% da área das quadrículas. Portanto, todas as quadrículas estavam sob influência das condições favoráveis à existência do vetor oferecidas pela presença e abundância de vegetação densa. Já para vegetação esparsa, sua frequência foi menor (24,5%), com quadrículas com pequena área coberta por essa classe (10%), e outras áreas com cobertura bem maior (55%), variedade essa que favorece a identificação de associações, quando elas de fato existem.

Por mais que existam muitas incertezas sobre os fatores relacionados aos padrões de ocorrência e disseminação da LV, a utilização de ferramentas como o SIG e o sensoriamento remoto se mostrou útil para identificar carcaterísticas ambientais que podem ser usadas para definir áreas de maior risco para a LVC e, por conseguinte, gerar subsídios para a implementação de estratégias de vigilância e controle da LV humana. A maior prevalência de infecção em cães convivendo com outros animais silvestres e em áreas com maior cobertura vegetal, associada com menor prevalência em áreas urbanizadas, indica um padrão rural de transmissão da LVC nessa área.

Agradecimentos

Este estudo foi apoiado pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) e pela Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) - Jovem Cientista do Nosso Estado e Bolsa de doutorado nota 10 da aluna T. R. Abrantes. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq; processo: 475658/2013-2; Chamada: Universal 14/2013) e pela Bolsa de Produtividade concedida ao pesquisador F. B. Figueiredo.

Referências

  • 1
    World Health Organization. Control of the leishmaniases. Report of a Meeting of the WHO Expert Committee on the Control of Leishmaniases. Geneva: World Health Organization; 2010. (WHO Technical Report Series, 949).
  • 2
    Alvar J, Vélez ID, Bern C, Herrero M, Desjeux P, Cano J, et al. Leishmaniasis worldwide and global estimates of its incidence. PLoS One 2012; 7:e35671.
  • 3
    World Health Organization. Global Health Observatory data. Leishmaniasis: situation and trends. Genebra: World Health Organization; 2013.
  • 4
    França-Silva JC, Barata RA, Costa RT, Monteiro EM, Machado-Coelho GL, Vieira EP, et al. Importance of Lutzomyia longipalpis in the dynamics of transmission of canine visceral leishmaniasis in the endemic area of Porteirinha Municipality, Minas Gerais, Brazil. Vet Parasitol 2005; 131:213-20.
  • 5
    Departamento de Vigilância Epidemiológica, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde. Manual de vigilância e controle da leishmaniose visceral. Brasília: Ministério da Saúde; 2006. (Série A. Normas e Manuais Técnicos).
  • 6
    Werneck GL. Forum: geographic spread and urbanization of visceral leishmaniasis in Brazil. Cad Saúde Pública 2008; 24:2937-40.
  • 7
    Rangel EF, Vilela ML. Lutzomyia longipalpis (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) and urbanization of visceral leishmaniasis in Brazil. Cad Saúde Pública 2008; 24:2948-52.
  • 8
    Cerbino Neto J, Werneck GL, Costa CHN. Factors associated with the incidence of urban visceral leishmaniasis: an ecological study in Teresina, Piauí State, Brazil. Cad Saúde Pública 2009; 25:1543-51.
  • 9
    Werneck GL, Maguire JH. Spatial modeling using mixed models: an ecologic study of visceral leishmaniasis in Teresina, Piauí State, Brazil. Cad Saúde Pública 2002; 18: 633-7.
  • 10
    Almeida AS, Medronho RA, Werneck GL. Identification of risk areas for visceral leishmaniasis in Teresina, Piaui State, Brazil. Am J Trop Med Hyg 2011; 84:681-7.
  • 11
    Almeida AS, Werneck GL, Resendes APC. Classificação orientada a objeto de imagens de sensoriamento remoto em estudos epidemiológicos sobre leishmaniose visceral em área urbana. Cad Saúde Pública 2014; 30:1639-53.
  • 12
    Almeida AS, Werneck GL. Prediction of high-risk areas for visceral leishmaniasis using socioeconomic indicators and remote sensing data. Int J Health Geogr 2014; 13:13.
  • 13
    Correia VRM, Carvalho MS, Sabroza PC, Vasconcelos CH. Remote sensing as a tool to survey endemic diseases in Brazil. Cad Saúde Pública 2004; 20:891-904.
  • 14
    Correia VRM, Monteiro AMV, Carvalho MS, Werneck GL. Uma aplicação do sensoriamento remoto para a investigação de endemias urbanas. Cad Saúde Pública 2007; 23:1015-28.
  • 15
    Abrantes TR, Madeira MF, Silva DA, Perié CSFS, Mendes Júnior AAV, Menezes RC, et al. Identification of canine visceral leishmaniasis in a previously unaffected area by conventional diagnostic techniques and cell-block fixation. Rev Inst Med Trop São Paulo 2016; 58:3.
  • 16
    Oliveira AC, Figueiredo FB, Silva VL, Santos FN, Souza MB, Madeira MF, et al. Canine visceral leishmaniasis case investigation in the Jacare region of Niteroi, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:325-32.
  • 17
    Silva DA, Madeira MF, Figueiredo FB. Geographical expansion of canine visceral leishmaniasis in Rio de Janeiro State, Brazil. Rev Inst Med Trop São Paulo 2015; 57:435-8.
  • 18
    Secretaria Municipal de Urbanismo e Mobilidade, Prefeitura Municipal de Niterói. Regiões e departamento, 2014. http://urbanismo.niteroi.rj.gov.br/wp-content/uploads/2014/09/SMU_MapaBairros_2014.pdf (acessado em 19/Jan/2016).
    » http://urbanismo.niteroi.rj.gov.br/wp-content/uploads/2014/09/SMU_MapaBairros_2014.pdf
  • 19
    Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Sistema IBGE de Recuperação Automática (SIDRA), 2010. http: http://www.sidra.ibge.gov.br/cd/cd2010rpu.asp?o=6&i=P (acessado em 19/Jan/2016).
    » http: http://www.sidra.ibge.gov.br/cd/cd2010rpu.asp?o=6&i=P
  • 20
    Secretaria Municipal de Desenvolvimento, Ciência e Tecnologia de Niterói. Niterói: bairros, 2013. http://culturaniteroi.com.br/blog/?id=344 ) (acessado em 04/Jan/2016).
    » http://culturaniteroi.com.br/blog/?id=344
  • 21
    Silva DA, Madeira MF, Teixeira AC, Souza CM, Figueiredo FB. Laboratory tests performed on Leishmania seroreactive dogs euthanized by the leishmaniasis control program. Vet Parasitol 2011; 179:257-61.
  • 22
    Cupolillo E, Grimaldi G. Jr, Momen H. A general classification of New World Leishmania using numerical zymotaxonomy. Am J Trop Med Hyg 1994; 50:296-311.
  • 23
    Carmo LAL, Souza MB, Silva VL, Santos FN, Almeida AB, Barbosa Filho CJL, et al. Serological survey of cases of canine visceral leishmaniasis and evaluation of phlebotomine fauna on Marambaia Island, municipality of Mangaratiba, Rio de Janeiro state, Brazil. Rev Bras Ciênc Vet 2014; 21:247-51.
  • 24
    Cabrera MAA, Paula AA, Camacho LAB, Marzochi MCA, Xavier SC, Silva AVM, et al. Canine visceral leishmaniasis in Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro, Brazil: assessment of risk factors. Rev Inst Med Trop São Paulo 2003; 45:79-83.
  • 25
    Julião FS, Souza BMPS, Freitas DS, Oliveira LS, Laranjeira DF, Dias-Lima AG, et al. Investigação de áreas de risco como metodologia complementar ao controle da leishmaniose visceral canina. Pesq Vet Bras 2007; 27:319-24.
  • 26
    Oliveira CD, Morais MH, Machado-Coelho GL. Visceral leishmaniasis in large Brazilian cities: challenges for control. Cad Saúde Pública 2008; 24:2953-8.
  • 27
    Paula CC, Figueiredo FB, Menezes RC, Mouta-Confort E, Bogio A, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina em Maricá, Estado do Rio de Janeiro: relato do primeiro caso autóctone. Rev Soc Bras Med Trop 2009; 42:77-8.
  • 28
    Campos MP, Silva DA, Madeira MF, Velho Júnior AAM, Figueiredo FB. First autochthonous case of canine visceral leishmaniasis in Volta Redonda, Rio de Janeiro, Brazil. Rev Bras Parasitol Vet 2013; 22:424-6.
  • 29
    Mello CX, Figueiredo FB, Mendes Júnior AAV, Furtado MC, Miranda LFC, Madeira MF. Outbreak of canine visceral leishmaniasis in Barra Mansa, State of Rio de Janeiro. Rev Soc Bras Med Trop 2014; 47:788-90.
  • 30
    Sangenis LHC, Lima SRA, Mello CX, Cardoso DT, Mello JN, Espirito Santo MCC, et al. Expansion of visceral leishmaniasis in the State of Rio de Janeiro, Brazil: report of the first autochthonous case in the municipality of Volta Redonda and the difficulty of diagnosis. Rev Inst Med Trop São Paulo 2014; 56:271-4.
  • 31
    Figueiredo FB, Lima Júnior FEF, Tomio JE, Indá FMC, Corrêa GLB, Madeira MF. Leishmaniose visceral canina: dois casos autóctones no município de Florianópolis, estado de Santa Catarina. Acta Sci Vet (Impr.) 2012; 40:1026.
  • 32
    Werneck GL, Costa CHN, Walker AM, David JR, Wand M, Maguire JH. The urban spread of visceral leishmaniasis: clues from spatial analysis. Epidemiology 2002; 13:364-7.
  • 33
    Souza MB, Marzochi MCA, Carvalho RW, Ribeiro PC, Pontes CS, Caetano JM, et al. Ausência da Lutzomyia longipalpis em algumas áreas de ocorrência de leishmaniose visceral no Município do Rio de Janeiro. Cad Saúde Pública 2003; 19:1881-5.
  • 34
    Moreira Jr ED, Souza VMM, Sreenivasan M, Lopes NL, Barreto RB, Carvalho LP. Peridomestic risk factors for canine leishmaniasis in urban dwellings: new findings from a prospective study in Brazil. Am J Trop Med Hyg 2003; 69:393-7.
  • 35
    Gontijo CMF, Melo MN. Leishmaniose visceral no Brasil: quadro atual, desafios e perspectivas. Rev Bras Epidemiol 2008; 8:338-49.
  • 36
    Almeida ABPF, Faria RP, Pimentel MF, Dahroug MA, Turbino NC, Sousa VR. Inquérito soroepidemiológico de leishmaniose canina em áreas endêmicas de Cuiabá, Estado de Mato Grosso. Rev Soc Bras Med Trop 2009; 42:156-9.
  • 37
    Oliveira LC, Araujo RR, Alves CR, Mouta-Confort E, Lopez JA, Mendonça-Lima FW. Seroprevalence and risk factors for canine visceral leishmaniasis in the endemic area of Dias D'Avila, State of Bahia, Brazil. Rev Soc Bras Med Trop 2010; 43:400-4.
  • 38
    Silva JP, Werneck GL, Macedo EC, Carvalho H, Pires e Cruz MS. Fatores associados à infecção por Leishmania chagasi em cães domiciliados de Teresina, Estado do Piauí, Brasil. Rev Soc Bras Med Trop 2012; 45:480-4.
  • 39
    Romero GA, Boelaert M. Control of visceral leishmaniasis in Latin America - a systematic review. PLoS Negl Trop Dis 2010; 4:e584.
  • 40
    Lainson R, Rangel EF. Lutzomyia longipalpis and the eco-epidemiology of American visceral leishmaniasis, with particular reference to Brazil - a review. Mem Inst Oswaldo Cruz 2005; 100:811-27.
  • 41
    Lainson R, Shaw JJ. New World leishmaniasis: the neotropical Leishmania species. In: Collier L, Balows A, Sussman M, editors. Microbiology and microbial infections. 9th Ed. London: Topley & Wilson's; 1998. p. 241-66.
  • 42
    Madeira MF, Uchoa CMA, Leal CA, Silva RMM, Duarte R, Magalhães CM, et al. Leishmania (Viannia) braziliensis em cães naturalmente infectados. Rev Soc Bras Med Trop 2003; 36:551-5.
  • 43
    Belo VS, Werneck GL, Barbosa DS, Simões TC, Nascimento BW, da Silva ES, et al. Factors associated with visceral leishmaniasis in the americas: a systematic review and meta-analysis. PLoS Negl Trop Dis 2013; 25:7:e2182.
  • 44
    Belo VS, Struchiner CJ, Werneck GL, Barbosa DS, de Oliveira RB, Teixeira Neto RG, et al. A systematic review and meta-analysis of the factors associated with Leishmania infantum infection in dogs in Brazil. Vet Parasitol 2013; 195:1-13.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    05 Fev 2018

Histórico

  • Recebido
    09 Fev 2017
  • Revisado
    23 Maio 2017
  • Aceito
    13 Jun 2017
Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca, Fundação Oswaldo Cruz Rio de Janeiro - RJ - Brazil
E-mail: cadernos@ensp.fiocruz.br