RESUMEN

El objetivo de la investigación fue determinar el porcentaje de infección de equinococosis en porcinos, fertilidad quística y factores asociados. Estudio de corte transversal. La población estuvo conformada por 579 porcinos faenados en el matadero de Huancarama. Los quistes hidatídicos fueron detectados mediante evaluación post mórtem. La fertilidad se determinó midiendo el diámetro de los quistes y observando microscópicamente la membrana germinativa en busca de protoescólices. El porcentaje de infección de equinococosis quística fue de 76,7% (IC95%: 73,2-80,3). Los porcinos mayores a dos años tuvieron más oportunidad de presentar quistes (RP 1,03; IC95%:1,0-1,1; p<0,01), al igual que los provenientes del distrito de Andahuaylas (RP 1,2; IC95%: 1,1-1,4; p<0,01). Los quistes pulmonares presentaron menor porcentaje de infección que los hepáticos. Se examinaron 346 quistes hidatídicos de 334 porcinos, se encontró una fertilidad total de 42,8% (IC95%: 37,4-48,1).

Palabras clave:
Equinococosis; fertilidad; porcinos

ABSTRACT

The objective of the research was to determine the percentage of echinococcosis infection in swine, cystic fertility and associated factors. Cross-sectional study. The population was formed by 579 pigs slaughtered in the slaughterhouse of Huancarama. Hydatid cysts were detected by postmortem evaluation. Fertility was determined by measuring the diameter of the cysts and microscopically observing the germinative membrane in search of protoscoleces. The percentage of cystic echinococcosis infection was 76.7% (CI 95%: 73.2-80.3). Pigs older than two years were more likely to have cysts (RP 1.03; CI 95%: 1.0-1.1; (P < 0.01), as well as those coming from the Andahuaylas district (RP 1.2; CI 95%: 1.1-1.4; P < 0.01). Lung cysts showed a lower percentage of infection than hepatic ones. We examined 346 hydatid cysts of 334 pigs, a total fertility of 42.8% was found (CI 95%: 37.4-48.1).

Key words:
Echinococcosis; fertility; swine

INTRODUCCIÓN

La equinococosis es una enfermedad crónica causada por el estado larvario del Echinococcus, endoparásito perteneciente a la clase Cestoda, familia Taeniidae, que infecta animales domésticos, salvajes y también a seres humanos ¹1. Acha P, Szyfres B. Zoonosis y enfermedades transmisibles comunes al hombre y los animales. 3a ed. Washington DC: Organización Panamericana de la Salud; 2003.^,22. Irabedra P, Salvatella R. El proyecto subregional cono sur de control y vigilancia de la hidatidosis. Rev Peru Med Exp Salud Pública. 2010;27(4):598-603.. De las cinco especies, E. granulosus y E. multilocularis son los de mayor riesgo zoonótico ³3. Organización Mundial de Sanidad Animal. Fichas de información general sobre enfermedades animales: Equinococosis o hidatidosis [internet]. Paris, Francia: OIE; 2011 [citado el 3 de septiembre de 2016]. Disponible en: http: www.oie.int/doc/ged/D13942.PDF. El parásito se transmite entre perros y varias especies unguladas domésticas. El estado larvario consiste en un quiste hidatídico unilocular. El crecimiento es expansivo y puede alcanzar un diámetro de hasta 30 cm, especialmente en hígado y pulmones, lo cual se denomina equinococosis quística ¹1. Acha P, Szyfres B. Zoonosis y enfermedades transmisibles comunes al hombre y los animales. 3a ed. Washington DC: Organización Panamericana de la Salud; 2003..

En América, Perú es el país con mayor infección ²2. Irabedra P, Salvatella R. El proyecto subregional cono sur de control y vigilancia de la hidatidosis. Rev Peru Med Exp Salud Pública. 2010;27(4):598-603.. Huancarama es zona endémica donde la especie más afectada es la porcina ⁴4. Valderrama AA, Huaranca E. Conocimientos y prácticas como factores de riesgo de hidatidosis en animales de Huancarama, Perú. Revista del Colegio de Médicos Veterinarios del Estado Lara. 2014;1(7).. Los animales infectados disminuyen la producción de carne y sus vísceras son decomisadas, ocasionando pérdidas económicas millonarias. El hombre cierra el ciclo biológico del parásito alimentando al perro con vísceras crudas con quistes ⁵5. Náquira C. Las zoonosis parasitarias en el Perú, su impacto en la economía y salud del país. Academia Nacional de Medicina-Anales. 2006;124-27..

Los quistes se clasifican en fértiles e infértiles ⁶6. Muñoz JP, Sievers G. Estudio de la fertilidad y viabilidad de quistes hidatídicos bovinos en Chile. Parasitol Latinoam. 2005;60:69-73.. Los fértiles producen protoescólices y son capaces de continuar el ciclo biológico del parásito infectando al hospedero definitivo ³3. Organización Mundial de Sanidad Animal. Fichas de información general sobre enfermedades animales: Equinococosis o hidatidosis [internet]. Paris, Francia: OIE; 2011 [citado el 3 de septiembre de 2016]. Disponible en: http: www.oie.int/doc/ged/D13942.PDF. Por lo tanto, el objetivo del estudio fue determinar el porcentaje de infección de equinococosis en porcinos, fertilidad quística y factores asociados en Huancarama, Perú.

MATERIALES Y MÉTODOS

Huancarama es uno de los 19 distritos de la provincia de Andahuaylas, región Apurímac (Figura 1). Ubicado a 2980 metros de altitud entre las coordenadas 13º38'48' latitud Sur y 73º05'08' longitud Oeste. Las principales actividades económicas son la agricultura y la ganadería. Es una de las zonas más pobres de Perú, con 79,5% de pobreza ⁷7. Instituto Nacional de Estadística e Informática [Internet]. Lima: INEI; 2016 [Citado el 2 de setiembre de 2016] Disponible en: http://www.inei. gob.pe. El estudio se realizó en el matadero de Huancarama durante junio y julio de 2013, temporada de mayor faenamiento y consumo de cerdo, debido a las celebraciones de aniversario distrital y Fiestas Patrias. El matadero solo cumple con 20% de las condiciones sanitarias inherentes a instalaciones y prácticas del personal, dispuestas por el Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA) de Perú ⁸8. Valderrama AA. Evaluación de la prevención de hidatidosis en el matadero municipal de Abancay, Perú. Revista del Colegio de Médicos Veterinarios del Estado Lara. 2015; 5(2):10..

Se realizó un estudio transversal analítico. La población estuvo conformada por la totalidad de porcinos (579) faenados en el matadero durante los meses señalados. Se preguntó a los acopiadores acerca del lugar de procedencia de los porcinos que benefician, información que se obvia en el cuaderno de registro del matadero. Luego del faenado se determinó la edad de los animales mediante cronología dentaria, clasificándolos en ˂2 años (jóvenes) y ≥2 años (adultos). Los quistes fueron detectados mediante evaluación post mórtem (fase obligatoria del faenado) que comprende el examen visual, palpación e incisión de vísceras, de acuerdo al Reglamento Sanitario del Faenado de Animales de Abasto ⁹9. Ministerio de Agricultura. Reglamento Sanitario del Faenado de Animales de Abasto [internet]. Lima: SENASA; 2012 [citado el 5 de setiembre de 2016]. Disponible en: http:// minagri.gob.pe/portal/download/ pdf/marcolegal/normaslegales/ decretossupremos/2012/reglam_ds015-2012.pdf ..

Para determinar la fertilidad se escogieron quistes hepáticos y pulmonares mayores a 10 mm de diámetro ¹⁰10. Martínez Revilla M, Galarza Porras E, Rodríguez Vela J, Leguía Puente G, Montes Rojas G. Prevalencia y fertilidad de quistes hidatídicos en ovinos de raza Junín y echinococcosis canina en una ganadería de la sierra central del país . Rev perú Parásitol. 2002;16(1):14-17.. En el Centro de Salud de Huancarama se midieron los quistes con una regla milimetrada, clasificándolos en <2 cm y 2-10 cm. Se les realizó una punción con jeringa estéril para eliminar la presión intraquística, luego se abrió el quiste para extraer la membrana germinativa. Se observó microscópicamente, a un aumento de 40X, la presencia o ausencia de protoescólices para clasificar a los quistes como fértiles o infértiles. El análisis estadístico se efectuó con el paquete SPSS 23. Se realizó el análisis univariado para determinar frecuencias y porcentajes, y el bivariado para determinar posibles asociaciones, se usó razones de prevalencia e intervalos de confianza al 95% con un α de 0,05.

RESULTADOS

De 579 porcinos faenados, 444 (76,7%) presentaron equinococosis (IC95%: 73,2-80,2). La Tabla 1 muestra que los porcinos ˃2 años tuvieron más probabilidad de presentar quistes, al igual que los provenientes de Andahuaylas. Además, los quistes pulmonares presentaron menor porcentaje de infección. El sexo no mostró asociación con la infección. La equinococosis en ˂2 años y ≥2 años de ambos sexos tampoco resulto asociada. El porcentaje de fertilidad de quistes no mostró asociación con la edad y el sexo (X²=0,064; p=0,801), lo que demuestra que no hay sesgo en los resultados y se mantienen los porcentajes de infección.

Se examinaron 346 quistes de 334 porcinos, encontrándose una fertilidad de 42,8% (IC95%: 37,448,1). Los quistes hepáticos tuvieron una fertilidad de 42,9% (IC95%: 37,4-48,6) y los pulmonares 40,6% (IC95%: 22,1-59,2). La Tabla 2 muestra que las hembras presentan mayor frecuencia de quistes >hepáticos fértiles, al igual que los porcinos ≥2 años. El menor porcentaje de quistes hepáticos fértiles provino del distrito de Pacobamba. Los quistes hepáticos y pulmonares de 2-10 cm presentaron mayor porcentaje de fertilidad. El sexo, la edad y la procedencia de los quistes pulmonares no mostraron asociación con la fertilidad. No se encontraron quistes ˃10cm. El porcentaje de fertilidad de quistes entre las variables edad y sexo no mostró asociación (X²=3,791; p=0,052), lo que demuestra que no hay sesgo en los resultados y se mantienen los porcentajes de fertilidad.

DISCUSIÓN

El porcentaje de infección con equinococosis (77%) en esta investigación es muy superior al de otras especies y viene incrementándose los últimos años, debido a que los criadores de porcinos faenados en Huancarama muestran deficientes conocimientos y prácticas preventivas de zoonosis; tal es así que, el 2011 se reportó un porcentaje de infección de 72% ⁴4. Valderrama AA, Huaranca E. Conocimientos y prácticas como factores de riesgo de hidatidosis en animales de Huancarama, Perú. Revista del Colegio de Médicos Veterinarios del Estado Lara. 2014;1(7)..

Este porcentaje es variable, en Junín se halló de 1488% ¹¹11. Moro PL, McDonald J, Gilman RH, Silva B, Verastegui M, Malqui V, et al. Epidemiology of Echinococcus granulosus infection in the central Peruvian Andes. Bull World Health Organ. 1997;75(6):553-61.; en Cusco de 37-64% y en Calca un 44%. Igualmente, en otros países, como México, se reportó de 0,3-7% ¹²12. Vargas Rivera I, Martínez Maya, JJ, Jaramillo Arango CJ. Caracterización de la hidatidosis porcina en el rastro Los Reyes La Paz, Estado de México. Vet Méx. 1995;26(4):365-8.^,1010. Martínez Revilla M, Galarza Porras E, Rodríguez Vela J, Leguía Puente G, Montes Rojas G. Prevalencia y fertilidad de quistes hidatídicos en ovinos de raza Junín y echinococcosis canina en una ganadería de la sierra central del país . Rev perú Parásitol. 2002;16(1):14-17.; Argentina de 2-12%¹³13. Negro PS, Ardusso GL, Pagano FG, Bonifacio DR, Bassi AR, Giudici CJ, et al. Caracterización del quiste hidatídico en la especie porcina. Rev Med Vet (Buenos Aires). 2007;88(6):237-241. y Chile de 4-48% ¹⁴14. Rosas Hinostroza HP. Prevalencia de lesiones macroscópicas de hidatidosis durante el periodo 2002 2006 en mataderos de la provincia de Osorno, Chile. Rev electrón vet. 2010;11(12):1-15.. Las diferencias de porcentajes de infección entre ciudades podrían deberse a condiciones higiénicas de los mataderos, condiciones climatológicas, tasa de contaminación de los perros, forma de faenamiento y estado nutricional de los animales.

Los porcinos ˂2 años presentaron menor porcentaje de infección (72%), lo que se debería al poco tiempo de exposición a los factores de riesgo ⁶6. Muñoz JP, Sievers G. Estudio de la fertilidad y viabilidad de quistes hidatídicos bovinos en Chile. Parasitol Latinoam. 2005;60:69-73.; esto explicaría las altas tasas de equinococosis en mataderos rurales, ya que en estos faenan animales de edad avanzada.

Los porcinos con mayor porcentaje de infección provinieron del distrito de Andahuaylas (93%), coincidiendo con reportes previos del lugar ⁴4. Valderrama AA, Huaranca E. Conocimientos y prácticas como factores de riesgo de hidatidosis en animales de Huancarama, Perú. Revista del Colegio de Médicos Veterinarios del Estado Lara. 2014;1(7).. Esto podría deberse a que en las zonas de procedencia de los porcinos predomina la "crianza de traspatio" y se desconoce el papel que desempeñan en la zoonosis ¹²12. Vargas Rivera I, Martínez Maya, JJ, Jaramillo Arango CJ. Caracterización de la hidatidosis porcina en el rastro Los Reyes La Paz, Estado de México. Vet Méx. 1995;26(4):365-8..

El alto porcentaje de quistes hepáticos hallado (70%), podría deberse a que el embrión hexacanto atraviesa la mucosa intestinal y pasa a la circulación portal hacia el hígado, que se comporta como el primer filtro. La localización y desarrollo de los quistes parecen estar relacionadas con características anatómicas y fisiológicas del hospedador, así como la especie y cepa del parásito, por lo que, en porcinos se ubican preferentemente en hígado y pulmones ¹⁵15. Sánchez Romaní E, Cáceres Rey O, Náquira Velarde C. Polimorfismo genético de Echinococcus granulosus aislados de diferentes hospederos de áreas endémicas del Perú [internet]. Lima: Instituto Nacional de Salud; 2002. Informe técnico N° 62. 2002.. Este resultado coincide con un estudio de la zona, donde se reportó 41% de quistes hepáticos, 25% de hepatopulmonares y 5% de pulmonares ⁴4. Valderrama AA, Huaranca E. Conocimientos y prácticas como factores de riesgo de hidatidosis en animales de Huancarama, Perú. Revista del Colegio de Médicos Veterinarios del Estado Lara. 2014;1(7).. También, coincide con reportes de Argentina con 98% de quistes hepáticos, 5% de hepatopulmonares y 2% de pulmonares ¹³13. Negro PS, Ardusso GL, Pagano FG, Bonifacio DR, Bassi AR, Giudici CJ, et al. Caracterización del quiste hidatídico en la especie porcina. Rev Med Vet (Buenos Aires). 2007;88(6):237-241.. En México, los quistes hepáticos prevalecieron entre 93-99% ¹⁰10. Martínez Revilla M, Galarza Porras E, Rodríguez Vela J, Leguía Puente G, Montes Rojas G. Prevalencia y fertilidad de quistes hidatídicos en ovinos de raza Junín y echinococcosis canina en una ganadería de la sierra central del país . Rev perú Parásitol. 2002;16(1):14-17.^,1212. Vargas Rivera I, Martínez Maya, JJ, Jaramillo Arango CJ. Caracterización de la hidatidosis porcina en el rastro Los Reyes La Paz, Estado de México. Vet Méx. 1995;26(4):365-8.. En Chile se reportó 80% de quistes hepáticos y 11% de pulmonares ¹⁴14. Rosas Hinostroza HP. Prevalencia de lesiones macroscópicas de hidatidosis durante el periodo 2002 2006 en mataderos de la provincia de Osorno, Chile. Rev electrón vet. 2010;11(12):1-15..

No se encontró asociación entre el sexo y la presencia de quistes, igual a lo reportado en Argentina ¹³13. Negro PS, Ardusso GL, Pagano FG, Bonifacio DR, Bassi AR, Giudici CJ, et al. Caracterización del quiste hidatídico en la especie porcina. Rev Med Vet (Buenos Aires). 2007;88(6):237-241.. El porcentaje de infección de equinococosis en ˂2 años y ≥2 años no estuvo asociado al sexo.

El porcentaje de fertilidad encontrado fue alto (43%). La fertilidad de quistes puede deberse a factores ecológicos, variaciones en la composición aminoacídica del líquido hidatídico o a la presencia de subespecies de Echinococus granulosus⁶6. Muñoz JP, Sievers G. Estudio de la fertilidad y viabilidad de quistes hidatídicos bovinos en Chile. Parasitol Latinoam. 2005;60:69-73., ya que existen evidencias de que en muchas áreas endémicas del mundo circulan variantes intraespecíficas o cepas con patrones de desarrollo diferentes que, en conjunto, afectan la epidemiología del parásito ¹⁵15. Sánchez Romaní E, Cáceres Rey O, Náquira Velarde C. Polimorfismo genético de Echinococcus granulosus aislados de diferentes hospederos de áreas endémicas del Perú [internet]. Lima: Instituto Nacional de Salud; 2002. Informe técnico N° 62. 2002.. Similares resultados se hallaron en India con 40% ¹⁶16. Sarma MD, Deka DK, Borkakoty MR. Occurrence of hydatidosis and porcine cysticercosis in Guwahati city . Journal of Veterinary Parasitology. 2000;14(2):173-4., solo superados por Kenia con 80% ¹⁷17. Ndirangu PN, Njeruh FM, Gathura PB, Kyule MN. The Potential Role Played by Various Livestock Intermediate Hosts in the Transmission of Hydatidosis in Kenya. The Kenya Veterinarian. 2004;27:77-82.. Sin embargo, existen reportes inferiores como en México con 35% ¹²12. Vargas Rivera I, Martínez Maya, JJ, Jaramillo Arango CJ. Caracterización de la hidatidosis porcina en el rastro Los Reyes La Paz, Estado de México. Vet Méx. 1995;26(4):365-8., Argentina con 22% ¹³13. Negro PS, Ardusso GL, Pagano FG, Bonifacio DR, Bassi AR, Giudici CJ, et al. Caracterización del quiste hidatídico en la especie porcina. Rev Med Vet (Buenos Aires). 2007;88(6):237-241. y Eslovaquia con 25% ¹⁸18. Turcekova L, Snabel V, Dudinak V, Gaspar V, Dubinsky P. Prevalence of cystic echinococcosis in pigs from Slovakia, with evaluation of size, fertility and number of hydatid cysts. Helminthology. 2009;46(3):151-8..

El elevado porcentaje de quistes hepáticos fértiles en hembras (61%) podría deberse a que en ellas se encontraron quistes de mayor tamaño. Además, la respuesta de anticuerpos a la infección por Equinococus sp. es anterior a la producción de líquido hidatídico, lo que evidencia que la activación, movilidad e instalación en los tejidos de la oncósfera, generan respuestas del sistema inmunitario del hospedero ¹⁹19. Larrieu E, Belloto A, Arambulo P, Tamayo H. Echinococcosis quística: epidemiología y control en América del Sur. Parasitol Latinoam. 2004;59(12):82-9.. Las inmunoglobulinas producidas por el hospedero penetran las células de la capa germinal, se ubican mayoritariamente en el núcleo, impiden la formación de yemas y protoescólices e inhiben la proliferación celular o induce apoptosis. Así mismo, la inmunidad natural podría impedir el desarrollo y crecimiento de protoescólices y mantener el quiste en un estado infértil, lo que en las hembras podría verse mermado, debido a mecanismos inmunodepresores durante la parición ²⁰20. Paredes R, Godoy P, Rodríguez B, García MP, Cabezón C, Cabrera G, et al. Bovine (Bos taurus) Humoral Immune Response Against Echinococcus granulosus and Hydatid Cyst Infertility. J Cell Biochem. 2011;112(1):189-99. doi: 10.1002/jcb.22916.
https://doi.org/10.1002/jcb.22916... . >El porcentaje de fertilidad de quistes en ˂2 años y ≥2 años no estuvo asociado al sexo.

El alto porcentaje de quistes hepáticos fértiles en porcinos ≥2 años (55%) se debería a que los quistes desarrollan a razón de 1 cm de diámetro por año, por lo que se hacen más evidentes en animales de edad avanzada ¹⁰10. Martínez Revilla M, Galarza Porras E, Rodríguez Vela J, Leguía Puente G, Montes Rojas G. Prevalencia y fertilidad de quistes hidatídicos en ovinos de raza Junín y echinococcosis canina en una ganadería de la sierra central del país . Rev perú Parásitol. 2002;16(1):14-17..

El porcentaje de quistes fértiles hepáticos y pulmonares de 2-10 cm, encontrado en este estudio fue elevado (59 y 90%, respectivamente), con lo que se evidencia que a mayor diámetro se incrementa la fertilidad ⁶6. Muñoz JP, Sievers G. Estudio de la fertilidad y viabilidad de quistes hidatídicos bovinos en Chile. Parasitol Latinoam. 2005;60:69-73.. En nuestra investigación no se encontraron quistes ˃10 cm, posiblemente porque su crecimiento está limitado por la corta vida de los porcinos, en comparación a la humana. El crecimiento del quiste dependerá del potencial evolutivo del embrión hexacanto, del tejido circundante y de la resistencia del huésped ¹⁹19. Larrieu E, Belloto A, Arambulo P, Tamayo H. Echinococcosis quística: epidemiología y control en América del Sur. Parasitol Latinoam. 2004;59(12):82-9.. Así mismo, el tamaño de los quistes depende del órgano donde se alojan ²2. Irabedra P, Salvatella R. El proyecto subregional cono sur de control y vigilancia de la hidatidosis. Rev Peru Med Exp Salud Pública. 2010;27(4):598-603.. Además, los animales ≥2 años están más parasitados, tienen quistes de mayor tamaño y en mayor número, en comparación con los animales ˂2 años. Nuestros resultados concuerdan con investigaciones de Argentina y México, donde se halló asociación significativa entre el tamaño y la fertilidad de los quistes ¹²12. Vargas Rivera I, Martínez Maya, JJ, Jaramillo Arango CJ. Caracterización de la hidatidosis porcina en el rastro Los Reyes La Paz, Estado de México. Vet Méx. 1995;26(4):365-8.^,1313. Negro PS, Ardusso GL, Pagano FG, Bonifacio DR, Bassi AR, Giudici CJ, et al. Caracterización del quiste hidatídico en la especie porcina. Rev Med Vet (Buenos Aires). 2007;88(6):237-241.. Así mismo, en Eslovaquia, determinaron que el tamaño de los quistes fértiles fue tres veces mayor al diámetro de los quistes infértiles ¹⁸18. Turcekova L, Snabel V, Dudinak V, Gaspar V, Dubinsky P. Prevalence of cystic echinococcosis in pigs from Slovakia, with evaluation of size, fertility and number of hydatid cysts. Helminthology. 2009;46(3):151-8..

Entre las limitaciones de nuestro estudio podemos mencionar que no fue posible aplicar un cuestionario a los acopiadores o propietarios de los porcinos faenados, para recabar más factores asociados, debido a que se mostraron celosos de evidenciar infecciones en sus animales, lo cual generaría decomiso de vísceras y la consiguiente pérdida económica. Por otro lado, debido a que la zona del estudio resultó ser hiperendémica, los resultados no serían extrapolables a otras realidades.

Podemos concluir que el porcentaje de infección con equinococosis y la fertilidad quística en porcinos faenados en Huancarama son de los más altos en Perú y el mundo. Los porcinos adultos tuvieron más oportunidad de presentar quistes, al igual que los provenientes de Andahuaylas. Los quistes pulmonares fueron menos frecuentes. El porcentaje de fertilidad entre quistes hepáticos y pulmonares fue similar. Las hembras tuvieron más oportunidad de presentar quistes hepáticos fértiles, al igual que los porcinos adultos. Los quistes de mayor tamaño presentaron mayor porcentaje de fertilidad.

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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