Vetores de arboviroses no estado de São Paulo: 30 anos de Aedes aegypti e Aedes albopictus

Dalton Pereira da Fonseca Júnior Lígia Leandro Nunes Serpa Gerson Laurindo Barbosa Mariza Pereira Marcia Moreira Holcmam Júlio Cesar Voltolini Gisela Rita Alvarenga Monteiro Marques Sobre os autores

RESUMO

OBJETIVO

Descrever a infestação dos municípios paulistas pelos vetores Aedes aegypti e Aedes albopictus , caracterizar a sazonalidade e analisar as temperaturas médias e as densidades larvárias.

MÉTODOS

Foram empregados mapas com informações sobre a infestação dos municípios entre 1986 e 2015. A análise da densidade larvária das espécies pelo teste de Wilcoxon utilizou os valores do índice de Breteau para Ae. aegypti e Ae. albopictus obtidos no banco de dados da Superintendência de Controle de Endemias. Na descrição sazonal, foram calculadas as médias aritméticas de cada um por mês e ano. As análises de temperaturas médias foram apresentadas em mapas com gradientes de cores.

RESULTADOS

O estado de São Paulo apresenta-se na atualidade quase totalmente infestado, com coocorrência das espécies em 93,64% dos municípios. A análise da sazonalidade evidenciou o primeiro trimestre como o período mais favorável para a abundância larval. Observou-se elevação das temperaturas médias em áreas geográficas coincidentes com a trajetória temporal da expansão territorial de Ae. aegypti . O valor médio da densidade larvária de Ae. aegypti foi maior do que o verificado para Ae. albopictus (p = 0,00).

CONCLUSÕES

Esses culicídeos apresentaram, inicialmente, ocupação em áreas distintas e opostas. Entretanto, no decorrer do tempo, a coocorrência mostrou quão grande é a capacidade de adaptação, mesmo em face de conjunturas sociais e urbanas diferentes. A elevação da temperatura média contribuiu para a expansão geográfica de Ae. aegypti , assim como para o perfil nitidamente sazonal de ambas as espécies. No geral, a infestação larvária por Ae. aegypti foi predominante, o que evidenciou sua superioridade competitiva. Tais dados propiciam maior entendimento da dinâmica de transmissão de arboviroses no estado de São Paulo e são subsídios para a vigilância e o controle desses vetores.

Aedes; Mosquitos Vetores; Vetores de Doenças; Análise Espacial; Controle de Vetores

INTRODUÇÃO

Aedes ( Stegomyia ) aegypti e Aedes ( Stegomyia ) albopictus são importantes vetores de vírus causadores de doenças emergentes e reemergentes, como dengue, Zika, chikungunya e febre amarela, e apresentam ampla distribuição geográfica global. A expansão geográfica desses mosquitos no mundo é influenciada por diferentes fatores e tem sido acompanhada, em alguns locais, pela diminuição de sua abundância, eliminação do outro vetor, ou pela coexistência em extensas regiões da América11. Oliveira AA, Maleck M. Ovitrampas para avaliação da presença de Aedes aegypti (Linnaeus) e Aedes albopictus (Skuse) no Município de Vassouras, Estado do Rio de Janeiro. EntomoBrasilis. 2014;7(1) https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i1.369
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. No Brasil, essas espécies foram introduzidas em diferentes momentos: Ae. aegypti no período da colonização e Ae. albopictus no final do século XX22. Main BJ, Nicholson J, Winokur OC, Steiner C, Riemersma KK, Stuart J, t. al. Vector competence of Aedes aegypti, Culex tarsalis and Culex quinquefasciatus from California for Zika virus. PLoS Negl Trop Dis. 2018;12(6):e0006524. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0006524
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, 33. Glasser CM, Gomes AC. Infestação do Estado de São Paulo por Aedes aegypti e Aedes albopictus. Rev Saude Publica. 2000;34(6):570-7. https://doi.org/10.1590/S0034-89102000000600002
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.

No estado de São Paulo (ESP), no início da década de 1980, foi detectada a presença do Ae. aegypti na região portuária de Santos. Passados cinco anos, após amplo levantamento entomológico, foi identificada infestação domiciliar em nove municípios, todos situados na região noroeste do estado33. Glasser CM, Gomes AC. Infestação do Estado de São Paulo por Aedes aegypti e Aedes albopictus. Rev Saude Publica. 2000;34(6):570-7. https://doi.org/10.1590/S0034-89102000000600002
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, 44. Brito M, Marques GRAM, Marques CCA, Tubaki RM. Primeiro encontro de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de São Paulo (Brasil). Rev Saude Publica. 1986;20(6):489. https://doi.org/10.1590/S0034-89101986000600011
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. Na sequência, em 1987, focos de Ae. albopictus foram registrados na região leste do ESP55. São Paulo. Secretaria de Estado da Saúde, Superintendência de Controle de Endemias. Manual de vigilância entomológica de Aedes aegypti. São Paulo: SUCEN; 1997. . A detecção dessas espécies desencadeou ações específicas de controle; contudo, os esforços mantêm-se direcionados na tentativa de manter baixos os índices de infestação desses vetores66. Rey JR, Lounibos P. Ecología de Aedes aegypti y Aedes albopictus en América y transmisión de enfermedades. Biomedica. 2015;35(2):177-85. https://doi.org/10.7705/biomedica.v35i2.2514
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.

A dispersão desses mosquitos provavelmente foi favorecida pelo aumento da circulação de pessoas e intensificação de atividades comerciais, fatores que agravam o risco de arboviroses, mesmo em regiões indenes77. Kraemer MU, Sinka ME, Duda KA, Mylne AQ, Shearer FM, Barker CM, et al. The global distribution of the arbovirus vectors Aedes aegypti and Ae. albopictus. Elife. 2015;4:e08347. https://doi.org/10.7554/eLife.08347
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. Esse quadro pode ainda ter sido intensificado pelo efeito das mudanças climáticas, o que por sua vez provoca impacto na distribuição desses transmissores88. Ribeiro H, Pesquero CR, Coelho MSZS. Clima urbano e saúde: uma revisão sistematizada da literatura recente. Estud Avan. 2016;30(86):67-82. https://doi.org/10.1590/S0103-40142016.00100005
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A presença desses mosquitos nos municípios paulistas tem sido identificada, nos últimos anos, de maneira crescente e acelerada, perfil que impõe dificuldades para os programas e ações de controle desses vetores. Isso reforça a importância da investigação entomológica, que pode ajudar a definir os limites espaciais da transmissão de vários arbovírus e compreender melhor seus processos ecológicos e de ocupação no espaço territorial, ao longo do tempo. Assim, o conhecimento da distribuição espaço-temporal e abundância dessesvetores constituem importantes objetivos da vigilância entomológica, pois permitem monitorar seu comportamento populacional, essencial para o planejamento em ações de saúde pública. Diante do exposto, pretendeu-se descrever a expansão geográfica de Ae. aegypti e de Ae. albopictus nos municípios paulistas, supondo-se que suas densidades populacionais sejam diferentes.

MÉTODOS

Trata-se de um estudo descritivo e retrospectivo da infestação do estado de São Paulo por Ae. aegypti e Ae. albopictus, de 1986 a 2015 . A área de estudo constitui-se no mais populoso estado da federação, com aproximadamente 44,85 milhões de habitantes e densidade populacional de 168 habitantes por km2. Localizado na região Sudeste do país, faz divisa com os estados do Paraná, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais e Rio de Janeiro. É um dos mais importantes polos de desenvolvimento do Hemisfério Sul, representando 3% da superfície do Brasil, embora sua influência econômica ultrapasse muito seus limites territoriais99. Rolim GS, Camargo MBP, Lima DG, Moraes JFL. Classificação climática de Köppen e de Thornthwaite e sua aplicabilidade na determinação de zonas agroclimáticas para o estado de São Paulo. Bragantia. 2007;66(4):711-20. https://doi.org/10.1590/S0006-87052007000400022
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. A classificação climática abrange sete tipos, a maioria de clima úmido. O tipo dominante é caracterizado pelo clima tropical de altitude, com chuvas no verão, seca no inverno e temperatura média anual de 20 °C a 22 °C, sendo a temperatura média do mês mais quente superior a 22 °C1010. Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados. Território e população do estado de São Paulo: SEADE; 2017 [cited 2017 Sep 27]. Available from: http://www.perfil.seade.gov.br/
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.

O processo de transformação do espaço geográfico paulista sofreu, ao longo dos últimos anos, transformações socioeconômicas acompanhadas por um intenso processo de redistribuição da população humana, o que resultou em uma concentração regionalmente diferenciada1111. Pereira M, Barbosa GL, Holcman MM, Gomes AHA, Ferreira ITRN, Wanderley DMV. Vigilância entomológica e controle vetorial da dengue no estado de São Paulo. Bol Epidemiol Paulista. 2015;12(135-136):11-16. . O indicador entomológico analisado foi o índice de Breteau (IB), adotado para o acompanhamento das atividades de vigilância e controle, que possibilita a obtenção dos níveis de infestação larvária por Ae. aegypti e por Ae. albopictus para cada município66. Rey JR, Lounibos P. Ecología de Aedes aegypti y Aedes albopictus en América y transmisión de enfermedades. Biomedica. 2015;35(2):177-85. https://doi.org/10.7705/biomedica.v35i2.2514
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.

IB = nº de recipientes positivos para a presença da espécienº de imóveis pesquisados x 100

Os dados foram obtidos do sistema de informação on-line da Superintendência de Controle de Endemias (Sucen), compartilhado pelo estado e seus municípios. Os valores do IB mensuram os criadouros por meio da contagem dos recipientes com larvas de cada espécie em grupos de 100 imóveis pesquisados. O valor obtido indica a intensidade da infestação domiciliar, o que possibilita a estimativa da densidade.

A descrição dos municípios infestados para cada uma das espécies, no tempo e no espaço, foi apresentada em mapas anuais. Município infestado é aquele no qual a espécie apresenta-se estabelecida, ou seja, presente mesmo após a realização de ações de controle, com registros de seu desenvolvimento e reprodução, albergando em sua extensão formas imaturas desses vetores33. Glasser CM, Gomes AC. Infestação do Estado de São Paulo por Aedes aegypti e Aedes albopictus. Rev Saude Publica. 2000;34(6):570-7. https://doi.org/10.1590/S0034-89102000000600002
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Para caracterizar a sazonalidade e analisar as densidades populacionais, foram calculadas as médias aritméticas dos valores de IB de cada uma das espécies por mês e ano do período de estudo. Os dados foram tratados pelo software Bioestat 5.3, comparados pelo teste de Wilcoxon ( Wilcoxon matched pairs test ou Wilcoxon signed-ranks test ). Foram considerados significativos os valores de p < 0,05.

Para analisar as temperaturas médias no estado de São Paulo, foram utilizados dados das estações meteorológicas do Banco de Dados Meteorológicos para Ensino e Pesquisa, do Instituto Nacional de Meteorologia1313. Martins VP, Silveira DA, Ramalho IL, Florindo-G MI. Aedes albopictus no Brasil: aspectos ecológicos e riscos de transmissão da dengue. Entomotropica. 2013;28(2):75-86. . Os dados foram apresentados em mapas para os anos de 1986, 1990, 1995, 2000, 2005, 2010 e 2015. As cores representaram os diferentes gradientes de temperatura, com o maior deles indicado pelo tom vermelho escuro e o menor pelo mais claro.

RESULTADOS

A série histórica de 30 anos da infestação dos municípios paulistas por Ae. aegypti ou Ae. albopictus é apresentada na Tabela 1 . Entre os anos de 1986 e 1996, pode-se verificar o aumento do número de municípios, passando de 572 para 645, número que se mantém até os dias atuais.

Tabela 1
Distribuição do número de municípios infestados por Ae. aegypti ou Ae. Albopictus . Estado de São Paulo, Brasil, 1986–2015.

A infestação por Ae. aegypti teve início em 1986, enquanto a por Ae. albopictus , em 1987, em áreas geográficas distintas e opostas. No primeiro ano, a dispersão desses Aedes atingiu respectivamente 133 (23,25%) e seis (1,05%) dos municípios existentes à época. Nos anos seguintes, observa-se um aumento do número de municípios infestados por uma ou outra espécie, com maior dispersão de Ae. aegypti e crescimento superior em relação ao Ae. albopictus . A infestação do número de municípios na primeira metade do estudo (1986 a 2000) foi maior do que na segunda metade. Em 1994, a infestação alcançou o patamar de 91,05%. No último ano do estudo, 2015, quase a totalidade do território paulista (99,69%) encontrava-se infestado.

Já a coocorrência desses Stegomyia , ou seja, infestação mista, foi constatada em seis municípios em 1989, elevando-se para 37,05% em 1994, momento a partir do qual o número de municípios infestados exclusivamente por Ae. albopictus também aumenta, porém em área geográfica diferente da ocupada por Ae. aegypti . A infestação mista, embora tenha se modificado ao longo do tempo e de região para região, passou a dominar o espaço geográfico estadual, sendo registrada em 604 (93,64%) dos municípios existentes. Dos 41 municípios restantes, 35 ainda registravam infestação exclusiva por Ae. aegypti e seis por Ae. albopictus. Localizados em áreas geográficas diferentes, os municípios infestados por Ae. aegypti encontravam-se na região centro-oeste paulista, enquanto os infestados por Ae. albopictus , na Região da Grande São Paulo e Vale do Paraíba. Apenas os municípios de Campos do Jordão, na região do Vale do Paraíba, e de Ribeirão Grande, na região de Sorocaba, não registravam infestação por essas espécies.

A Figura 1 exibe a trajetória geográfica dessa infestação. Verifica-se que a ocupação não se deu de forma homogênea no tempo e espaço, porém foi de rápida expansão geográfica. No primeiro ano, 1986, observa-se o estabelecimento de Ae. aegypti na região noroeste, metade superior do ESP. No ano seguinte, 1987, têm-se os primeiros registros de Ae. albopictus, em municípios situados às margens da rodovia Presidente Dutra (BR-116), no sentido RJ-SP. Essa é uma área denominada Vale do Paraíba, na região leste do ESP, oposta à ocupada por Ae. aegypti . Na sequência, em 1988, aquela espécie estabeleceu-se em número reduzido de municípios na região nordeste do estado. A coocorrência dessas espécies foi registrada na região norte-nordeste, até então ocupada somente por Ae. albopictus .

Figura 1
Municípios infestados por Ae. aegypti, por Ae . albopictus e por ambas espécies. Estado de São Paulo, 1986–2015.

Nos anos que se seguiram, observa-se grande ampliação da área infestada, de maneira que, na primeira metade da década de 1990, foi possível diferenciar três padrões na expansão geográfica das espécies. Mais a noroeste do estado, a infestação deu-se por Ae. Aegypti ; a sul-sudeste, por Ae. albopictus ; no sentido nordeste a sudoeste, uma faixa central, com infestação mista.

Cronologicamente, a coocorrência avançou mais rápido no sentido noroeste-oeste, do que na região sul-sudeste, até então ocupada somente por Ae. albopictus . Tal quadro não se manteve por muito tempo, já que, a partir de 2001, o Ae. aegypti expandiu-se por quase toda a Região do Vale do Paraíba, última do estado a se infestar por essa espécie. Como é possível observar, em 2015 poucos municípios permanecem sem o registro da coocorrência das espécies.

A Figura 2 apresenta os valores médios mensais de IB para Ae. aegypti e para Ae. albopictus , nos 30 anos de estudo. Observa-se um comportamento sazonal semelhante, porém com valores de densidades larvárias diferentes. Embora com frequências distintas, observa-se o registro das espécies em todos os meses do ano. Os resultados mostraram que a maior abundância dos vetores foi no primeiro trimestre, meses de verão (janeiro a março). No segundo trimestre (abril a junho), observa-se queda dos índices de densidade das duas espécies e na sequência, meses de julho a outubro, Ae. albopictus em valores bastante reduzidos. Por outro lado, Ae. aegypti reduz sua densidade até agosto (valores de IB próximos de 1,0), porém retoma seu crescimento populacional nos demais meses do ano (outubro a dezembro), com índices médios próximos a 3,0.

Figura 2
Distribuição mensal dos valores médios de índice de Breteau (IB) de Ae. aegypti e de Ae. Albopictus. Estado de São Paulo, 1986–2015.

A Figura 3 mostra o perfil da temperatura média em grau Celsius (°C) para o estado de São Paulo. Os sete mapas mostram a sequência cronológica de ampliação da faixa geográfica com temperaturas médias mais elevadas. Observa-se que essa elevação é crescente ao longo dos anos, deslocando-se para o interior do estado, a partir do alinhamento planáltico, e para o litoral, junto às serras de Paranapiacaba, do Mar e da Mantiqueira.

Figura 3
Perfil das temperaturas médias, segundo ano. Estado de São Paulo, Brasil, 1986, 1990, 1995, 2000, 2005, 2010 e 2015.

Os valores médios do IB são apresentados na Tabela 2 . Observa-se que variaram segundo ano e espécie; todavia, os indicadores de Ae. aegypti sempre foram superiores aos verificados para Ae. albopictus . No período de estudo foram realizadas, em média, 416 avaliações de densidade larvária por ano, resultado de 26.910.205 imóveis pesquisados no período de estudo.

Tabela 2
Distribuição anual dos valores médios do índice de Breteau (IB) e percentagem de recipientes com cada espécie. Estado de São Paulo, Brasil, 1986–2015.

A média do IB dos 30 anos de estudo foi de 2,05, com erro padrão (EP) = 0,16, e 0,48 (EP = 0,11) para Ae. aegypti e para Ae. albopictus , respectivamente. Do total de recipientes pesquisados, a presença da primeira espécie foi registrada em 83,54% e a da segunda em 16,46%. A comparação dos valores médios de IB de Ae. aegypti e de Ae. albopictus mostrou diferença estatística significativa (n = 30; T = 0,00; Z = 4,78; p < 0,001), o que indica que a densidade larvária média da primeira foi nitidamente superior à verificada para a segunda espécie, 4,27 vezes maior, se traduzindo na maior percentagem de recipientes positivos com presença de formas imaturas de Ae. aegypti .

DISCUSSÃO

A avaliação descritiva e retrospectiva dos 30 anos da infestação do estado de São Paulo por vetores Ae. aegypti e Ae. albopictus mostrou abrangência praticamente total do território (99,69%). Com trajetórias de infestação inicialmente antagônicas e abundâncias larvárias desiguais, Ae. aegypti predominou em relação ao Ae. albopictus . Esse desempenho pode estar relacionado às diferenças de comportamento e de aspectos ecológicos de cada uma das espécies11. Oliveira AA, Maleck M. Ovitrampas para avaliação da presença de Aedes aegypti (Linnaeus) e Aedes albopictus (Skuse) no Município de Vassouras, Estado do Rio de Janeiro. EntomoBrasilis. 2014;7(1) https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i1.369
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, 1313. Martins VP, Silveira DA, Ramalho IL, Florindo-G MI. Aedes albopictus no Brasil: aspectos ecológicos e riscos de transmissão da dengue. Entomotropica. 2013;28(2):75-86. , 1414. Glasser CM, Gomes AC. Clima e sobreposição da distribuição de Aedes aegypti e Aedes albopictus na infestação do Estado de São Paulo. Rev Saude Publica. 2002;36(2):166-72. https://doi.org/10.1590/S0034-89102002000200008
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O início da infestação por Ae. aegypti no estado de São Paulo foi observado nos municípios a noroeste do estado, apontada como resultante da influência de infestações nos estados do Mato Grosso do Sul e do Paraná1515. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Censo demográfico 2010: população: perfil dos municípios brasileiros. Brasília, DF:IBGE; 2017 [cited 2017 Sep 27]. Available from: http://www.ibge.gov.br/home/estatistica/economia/perfilmunic/2015/
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. Opostamente, os primeiros registros de Ae. albopictus se deram no Sudeste do pais, região onde se concentra o maior contingente populacional do Brasil. Tal informação é importante, uma vez que se trata de espaço muito próximo de importantes complexos industriais, comerciais e financeiros do estado e do país. É uma área de importantes eixos rodoviários e intenso fluxo populacional, facilitadores na disseminação desses vetores1616. Donalísio MR, Glasser CM. Vigilância entomológica e controle de vetores do dengue. Rev Bras Epidemiol. 2002,5(3):259-79. https://doi.org/10.1590/S1415-790X2002000300005
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. A expansão de Ae. albopictus na região do Vale do Paraíba, nos primeiros 15 anos analisados, pode ser atribuída à ausência de Ae. aegypti , uma vez que são espécies homólogas e, portanto, disputam o mesmo nicho ecológico11. Oliveira AA, Maleck M. Ovitrampas para avaliação da presença de Aedes aegypti (Linnaeus) e Aedes albopictus (Skuse) no Município de Vassouras, Estado do Rio de Janeiro. EntomoBrasilis. 2014;7(1) https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i1.369
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, 1414. Glasser CM, Gomes AC. Clima e sobreposição da distribuição de Aedes aegypti e Aedes albopictus na infestação do Estado de São Paulo. Rev Saude Publica. 2002;36(2):166-72. https://doi.org/10.1590/S0034-89102002000200008
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.

As ações de vigilância e controle de Ae. aegypti nos países em desenvolvimento, mesmo em situações em que os recursos destinados ao controle do vetor tenham sido apropriados, muitas vezes não alcançaram o sucesso desejado33. Glasser CM, Gomes AC. Infestação do Estado de São Paulo por Aedes aegypti e Aedes albopictus. Rev Saude Publica. 2000;34(6):570-7. https://doi.org/10.1590/S0034-89102000000600002
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, 44. Brito M, Marques GRAM, Marques CCA, Tubaki RM. Primeiro encontro de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de São Paulo (Brasil). Rev Saude Publica. 1986;20(6):489. https://doi.org/10.1590/S0034-89101986000600011
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, 1616. Donalísio MR, Glasser CM. Vigilância entomológica e controle de vetores do dengue. Rev Bras Epidemiol. 2002,5(3):259-79. https://doi.org/10.1590/S1415-790X2002000300005
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. Por outro lado, embora Ae. albopictus não tenha sido espécie-alvo dessas ações, esteve constantemente sujeito a sua influência em áreas infestadas por Ae. aegypti , o que possivelmente pode ter provocado pressão seletiva. O estado de São Paulo registra sua infestação desde 198655. São Paulo. Secretaria de Estado da Saúde, Superintendência de Controle de Endemias. Manual de vigilância entomológica de Aedes aegypti. São Paulo: SUCEN; 1997. , inicialmente em áreas com elevada densidade demográfica e intenso fluxo populacional, fator que possibilitou sua dispersão. Todavia, outra pesquisa em São Paulo não demonstrou a relação entre o padrão de expansão geográfica e a densidade demográfica na dispersão de Ae. albopictus . Os autores sugeriram a influência de outros fatores determinantes44. Brito M, Marques GRAM, Marques CCA, Tubaki RM. Primeiro encontro de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de São Paulo (Brasil). Rev Saude Publica. 1986;20(6):489. https://doi.org/10.1590/S0034-89101986000600011
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O problema de uma infestação é localizado, e a compartimentalização da região em municípios, distritos e até mesmo quadras propicia o sucesso do controle, pois cada setor ou bairro de uma cidade pode apresentar uma realidade nos diferentes tipos de imóveis e criadouros frequentados por Ae. albopictus e Ae. aegypti, que constituem área de risco para a colonização44. Brito M, Marques GRAM, Marques CCA, Tubaki RM. Primeiro encontro de Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) no Estado de São Paulo (Brasil). Rev Saude Publica. 1986;20(6):489. https://doi.org/10.1590/S0034-89101986000600011
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, 1717. Zara ALSA, Santos SM, Fernandes-Oliveira ES, Carvalho RG, Coelho GE. Estratégias de controle do Aedes aegypti: uma revisão. Epidemiol Serv Saude. 2016;25(2):391-404. https://doi.org/10.5123/s1679-49742016000200017
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. Outro estudo sobre a influência de diferentes estratos urbanos na ocupação da cidade de São Paulo, SP, por Ae. aegypti mostrou evidências de que o gradiente de urbanização atua no processo de expansão populacional desse vetor, evidenciando a influência da heterogeneidade ambiental de cada estrato no qual o mosquito é encontrado1818. Wilke ABB, Wilk-da-Silva R, Marrelli MT. Microgeographic population structuring of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). PLoS One, 2017;12(9):e0185150. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0185150
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.

As trajetórias antagônicas mencionadas anteriormente sofreram alterações no tempo e espaço, na medida em que uma das espécies se estabelecia em cidades primeiramente infestadas pela outra. Assim, a dispersão avançou e culminou na coocorrência de Ae. aegypti e Ae. albopictus em grande número de municípios (94%) em 2015. Outros autores já observaram a associação desses Stegomyia em diversos tipos de criadouros, mencionando que, embora seja clara a relação de coexistência em áreas verdes urbanas e residenciais, foi observada uma separação espacial de hábitats, e sugeriram a ocorrência da competição interespecífica por sítios de oviposição1919. Passos RA, Marques GRAM, Voltolini JC, Condino MLF. Dominância de Aedes aegypti sobre Aedes albopictus no litoral sudeste do Brasil. Rev Saúde Publica. 2003;37(6):729-34. https://doi.org/10.1590/S0034-89102003000600007
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, 2020. Serpa LL, Marques GRM, Lima AP, Voltolini JC, Arduino MB, Barbosa GL, et al. Study of the distribution and abundance of the eggs of Aedes aegypti and Aedes albopictus according to the habitat and meteorological variables, municipality of São Sebastião, São Paulo State, Brazil. Parasit Vectors. 2013;6(1):321. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-321
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. Vale ressaltar que aqui a coocorrência não foi uma situação transitória, uma vez que permanece até os dias atuais.

A dispersão desses vetores foi consequência do aumento da conexão global, e sua distribuição foi influenciada por vários fatores, dentre os quais a temperatura é apontada como importante na biologia e comportamento dessas espécies77. Kraemer MU, Sinka ME, Duda KA, Mylne AQ, Shearer FM, Barker CM, et al. The global distribution of the arbovirus vectors Aedes aegypti and Ae. albopictus. Elife. 2015;4:e08347. https://doi.org/10.7554/eLife.08347
https://doi.org/10.7554/eLife.08347...
, 1515. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Censo demográfico 2010: população: perfil dos municípios brasileiros. Brasília, DF:IBGE; 2017 [cited 2017 Sep 27]. Available from: http://www.ibge.gov.br/home/estatistica/economia/perfilmunic/2015/
http://www.ibge.gov.br/home/estatistica/...
, 2121. Mordecai EA, Cohen JM, Evans MV, Gudapati P, Johnson LR, Lippi CA, et al. Detecting the impact of temperature on transmission of Zika, dengue and chikungunya using mechanistic models. PLoS Negl Trop Dis. 2017;11(4):e0005568. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005568
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.000...
. Nosso estudo mostrou perfil sazonal nítido e semelhante para as espécies, com presença em todos os meses do ano, porém com densidades larvárias diferentes. As maiores abundâncias verificadas nos meses de verão foram coincidentes com as temperaturas mais elevadas. A temperatura parece ser um dos fatores abióticos estritamente relacionados às atividades de Ae. aegypti . Num estudo realizado no ESP, os autores evidenciaram os efeitos da temperatura na expansão geográfica dessa espécie, enquanto para Ae. albopictus tais implicações não ficaram claras1515. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Censo demográfico 2010: população: perfil dos municípios brasileiros. Brasília, DF:IBGE; 2017 [cited 2017 Sep 27]. Available from: http://www.ibge.gov.br/home/estatistica/economia/perfilmunic/2015/
http://www.ibge.gov.br/home/estatistica/...
.

No Sul do Brasil, a preponderância da temperatura na longevidade e fecundidade dessas espécies foi comprovada, com correlação positiva entre o aumento populacional e a temperatura média mensal2222. Ajuz LC, Vestena LR. Influência da pluviosidade e temperatura ambiente na longevidade e fecundidade dos Aedes aegypti e Aedes albopictus na cidade de Guarapuava - PR e possibilidade de superinfestação. Rev Bras Geogr Med Saude. 2014;10(18):1-18. , 2323. Lorenz C, Azevedo TS, Virginio F, Aguiar BS, Chiaravalloti-Neto F, Suesdek L. Impact of environmental factors on neglected emerging arboviral diseases. PLoS Negl Trop Dis. 2017;11(9):e0005959. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005959
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.000...
. Isso pode ser agravado mediante o aumento da temperatura média do planeta que, por sua vez, deve contribuir para ampliar no Brasil a área de distribuição de outros vírus transmitidos por mosquitos, como oropouche, mayaro, rocio e o vírus da encefalite de Saint Louis2323. Lorenz C, Azevedo TS, Virginio F, Aguiar BS, Chiaravalloti-Neto F, Suesdek L. Impact of environmental factors on neglected emerging arboviral diseases. PLoS Negl Trop Dis. 2017;11(9):e0005959. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0005959
https://doi.org/10.1371/journal.pntd.000...
.

No presente estudo, a ampliação das faixas de temperaturas médias mais elevadas ocorreu no sentido noroeste-sudeste, direção coincidente com a trajetória geográfica de infestação do Ae. aegypti, o que pode ter propiciado condições para sua expansão no estado. Deduz-se que a temperatura retardou a dispersão desse vetor para a região sudeste do estado , porém não a impediu e tampouco estabeleceu limites para a disseminação das espécies estudadas.

Análises das séries anuais de temperatura mínima do ESP de 1951 a 2006 mostraram tendências de elevação2424. Blain GC, Picoli MCA, Lulu J. Análises estatísticas das tendências de elevação nas séries anuais de temperatura mínima do ar no Estado de São Paulo. Bragantia. 2009;68(3):807-15. https://doi.org/10.1590/S0006-8705200900030003
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. No mesmo sentido, a cidade de São Paulo já apresenta alteração na série histórica de temperatura, indicando a urbanização como fator que afeta o microclima por criar ilhas de calor na cidade88. Ribeiro H, Pesquero CR, Coelho MSZS. Clima urbano e saúde: uma revisão sistematizada da literatura recente. Estud Avan. 2016;30(86):67-82. https://doi.org/10.1590/S0103-40142016.00100005
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, 2525. Araujo RV, Albertini MR, Costa-da-Silva AL, Suesdek L, Franceschi NCS, Bastos NM, et al. São Paulo urban heat islands have a higher incidence of dengue than other urban areas. Braz J Infect Dis. 2015;19(2):146-55. https://doi.org/10.1016/j.bjid.2014.10.004
https://doi.org/10.1016/j.bjid.2014.10.0...
.

A vigilância entomológica no estado de São Paulo55. São Paulo. Secretaria de Estado da Saúde, Superintendência de Controle de Endemias. Manual de vigilância entomológica de Aedes aegypti. São Paulo: SUCEN; 1997. , estruturada a partir de indicadores, permitiu análise dos valores de IB, rotineiramente empregados para estimar a densidade larvária desses mosquitos. Não constituiu propósito discutir se o referido índice larval é ou não bom indicador, presumível limitação do estudo, mas sim analisá-lo, uma vez que é utilizado desde 1985. Embora os valores médios do IB tenham variado ao longo dos anos e entre as espécies, constatou-se que a percentagem de recipientes com larvas de Ae. aegypti foi 4,27 vezes maior que a de Ae. albopictus .

Glasser et al.2626. Glasser CM, Arduino MB, Barbosa GL, Ciaravolo RMC, Domingos MF, Oliveira CD, et al. Comportamento de formas imaturas de Aedes aegypti, no litoral do Estado de São Paulo. Rev Soc Bras Med Trop. 2011;44(3):349-55. https://doi.org/10.1590/S0037-86822011005000042
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, estudando formas imaturas dessas espécies na Baixada Santista, região de elevada densidade demográfica do litoral sul do estado de São Paulo, também observaram que os níveis de infestação de Ae. albopictus eram muito inferiores aos encontrados para Ae. aegypti , e que Ae. aegypti estava presente na maioria desses recipientes.

A maior percentagem de recipientes com Ae. aegypti observada em nosso estudo permite inferir que sua abundância larvária se encontra superior à de Ae. albopictus, informação importante sobre a ecologia dessas espécies, uma vez que fornece evidências de um efeito competitivo atuante entre esses mosquitos. Esse achado requer atenção, dados os hábitos semisselváticos desta espécie, pois sua coocorrência larval se dá em criadouros artificiais muito comuns em áreas de grande concentração humana2020. Serpa LL, Marques GRM, Lima AP, Voltolini JC, Arduino MB, Barbosa GL, et al. Study of the distribution and abundance of the eggs of Aedes aegypti and Aedes albopictus according to the habitat and meteorological variables, municipality of São Sebastião, São Paulo State, Brazil. Parasit Vectors. 2013;6(1):321. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-321
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, 2626. Glasser CM, Arduino MB, Barbosa GL, Ciaravolo RMC, Domingos MF, Oliveira CD, et al. Comportamento de formas imaturas de Aedes aegypti, no litoral do Estado de São Paulo. Rev Soc Bras Med Trop. 2011;44(3):349-55. https://doi.org/10.1590/S0037-86822011005000042
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.

Os padrões de abundância relativa das duas espécies podem variar amplamente. Diferentemente do observado no presente estudo, no sul da Flórida (EUA), foi verificado declínio na abundância de Ae. aegypti após a invasão de Ae. albopictus 2828. Vijayakumar K, Sudheesh Kumar TK, Nujum ZT, Umarul F, Kuriakose A. A study on container breeding mosquitoes with special reference to Aedes (Stegomyia) aegypti and Aedes albopictus in Thiruvananthapuram district, India. J Vector Borne Dis. 2014;51(1):27-32. . Assim entende-se que, dependendo das circunstâncias ecológicas, geográficas, ambientais e epidemiológicas, o êxito de uma espécie pode variar.

Os achados do nosso estudo revelaram perfil estadual de predomínio de Ae. aegypti , porém com frequente presença de Ae. albopictus em áreas densamente urbanizadas . Em que pese tratar-se de espécie predominantemente peridomiciliar, reitera-se uma possível seleção de populações com base numa evolução para a domiciliação2929. Ayllón T, Câmara DCP, Morone FC, Gonçalves LS, Barros FSM, Brasil P, et al. Dispersion and oviposition of Aedes albopictus in a Brazilian slum: initial evidence of Asian tiger mosquito domiciliation in urban environments. PLoS One. 2018;13(4):e0195014. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0195014
https://doi.org/10.1371/journal.pone.019...
.

Embora com menores densidades, a presença de Ae. albopictus nessas áreas aumenta o risco de transmissão de vários arbovírus, o que, por sua vez, reforça a necessidade da manutenção e incremento do monitoramento de suas populações como parte imprescindível da vigilância entomológica. Esses dados são inéditos e, portanto, constituem informação valiosa que contribui para o melhor entendimento da dinâmica de transmissão de arboviroses, além de oferecer subsídios para o controle de vetores.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    30 Set 2019
  • Data do Fascículo
    2019

Histórico

  • Recebido
    10 Out 2018
  • Aceito
    27 Jan 2019
Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo São Paulo - SP - Brazil
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